La première église en bois dédiée à l'Annonciation de la Sainte Vierge a été construite à Murom en 1192 par le prince Constantin Sviatoslavitch de Murom. Dans cette église, le prince a enterré son fils Mikhaïl, et plus tard, lui-même et son deuxième fils Théodore y ont également été inhumés. En 1553, la construction du monastère masculin de Blagoveshchensk a commencé à l'emplacement de cette église, devenant le deuxième plus ancien à Murom. L'édification de la première cathédrale du monastère est liée au nom du tsar Ivan IV le Terrible. C'est à Murom qu'il s'est arrêté lors de la campagne de Kazan et a fait le vœu que, en cas de succès, il construirait un temple en pierre et fonderait un monastère « au centre de la ville sur l'ancien site urbain, où l'église en bois de l'Annonciation avait été construite ». Le tsar a tenu sa promesse, et en 1553, les travaux de construction ont commencé. Les chroniques rapportent que le tsar a envoyé à Murom des maçons, ainsi que des icônes, des livres, des cloches et tout le nécessaire pour l'église de Riazan. La construction et la décoration du temple ont duré environ dix ans. Entre 1612 et 1616, le monastère a été gravement endommagé par des incendies et a été pillé par les Polonais, mais bientôt sa prospérité a été restaurée. Selon l'inventaire de 1637, l'église de Blagoveshchensk a été rénovée par l'igoumène après la destruction. À cette époque, il n'y avait qu'un seul temple en pierre dans le monastère, « dans l'effondrement, où se trouvait le fort, le monastère masculin de Blagoveshchensk, et en lui quatre églises : l'église en pierre de l'Annonciation, celle de saint Jean l'Évangéliste, celle de saint Grégoire le Théologien et la porte en l'honneur de l'archidiacre Étienne, en bois ». Aucune autre information sur l'apparence de la cathédrale monastique de cette époque n'a été trouvée. En 1664, elle a été presque entièrement reconstruite grâce aux fonds du marchand Taras Borisovitch Tsvetnov.

L'architecture de la cathédrale rappelle le temple de la Sainte Trinité de 1642 au monastère féminin de la Trinité à proximité, ce qui n'est pas surprenant, car les deux monastères ont été construits à la demande d'un même fondateur. L'influence de l'architecture moscovite du milieu et de la seconde moitié du XVIIe siècle a également marqué l'apparence de la cathédrale. Des exemples de constructions similaires incluent l'église de la Trinité à Nikitniki, la chapelle dédiée à l'icône de la Mère de Dieu « Buisson ardent » de l'église de la Nativité de la Sainte Vierge à Poutinki et l'église de saint Nicolas à Pyzhy. Dans tous ces temples, le volume principal est couvert par une voûte en berceau, ornée de deux rangées de kokoshniks, et la troisième rangée est formée par des kokoshniks à la base des tambours des cinq dômes. Le motif des kokoshniks est presque identique, avec un contour semi-circulaire et un profil complexe. La voûte est séparée du volume principal par une large corniche décorative, ornée de divers détails tels que des croûtes, des dents, des bandes, et complétée par des carreaux polychromes. Le carré de la cathédrale de Blagoveshchensk est décoré de manière sobre et divisé en trois parties par de larges pilastres. Dès le début de l'histoire du monastère, le tsar Ivan IV le Terrible s'est soucié des cloches de l'église, mais aucune des cloches du XVIe siècle n'a été conservée. La cloche la plus célèbre pesait 110 pouds et a été offerte par le prince Mikhaïl Ivanovitch Lvov en 1692, mais son sort est inconnu. Actuellement, l'ensemble des cloches est composé d'exemplaires plus récents.