La primera iglesia de madera en nombre de la Anunciación de la Santísima Virgen fue construida en Murom en 1192 por el príncipe Konstantin Svyatoslavich de Murom. En esta iglesia, el príncipe enterró a su hijo Mikhail, y más tarde, aquí también fueron sepultados él mismo y su segundo hijo Feodor. En 1553, en el lugar de esta iglesia, comenzó la construcción del Monasterio Masculino de Blagoveshchensk, que se convirtió en el segundo más antiguo de Murom. La edificación de la primera catedral del monasterio está relacionada con el nombre del zar Iván IV el Terrible. Fue en Murom donde se detuvo durante la campaña de Kazán y hizo un voto de que, en caso de éxito, construiría un templo de piedra y fundaría un monasterio "en el centro de la ciudad en la antigua ciudadela, donde se había construido la iglesia de madera de la Anunciación". El zar cumplió su promesa, y en 1553 comenzaron los trabajos de construcción. La crónica informa que el zar envió a Murom canteros, así como íconos, libros, campanas y todo lo necesario para la iglesia desde Riazán. La construcción y decoración del templo continuó durante aproximadamente diez años. Entre 1612 y 1616, el monasterio sufrió gravemente por incendios y fue saqueado por los polacos, pero pronto su bienestar se restauró. Según un inventario de 1637, la iglesia de Blagoveshchensk fue renovada por el igumen después de la devastación. En el monasterio en ese momento existía solo un templo de piedra, "en la ruina, donde estaba el fuerte, el monasterio masculino de Blagoveshchensk, y en él cuatro iglesias: la de piedra de la Anunciación, la de San Juan Evangelista, la de San Gregorio el Teólogo y la de San Esteban, de madera". No se encontraron más datos sobre la apariencia del monasterio en ese tiempo. En 1664, fue casi completamente reconstruido con fondos del comerciante Tarasiy Borisovich Tsvetnov.

La arquitectura de la catedral recuerda al templo de la Santísima Trinidad de 1642 en el monasterio femenino de Troitsk, no es sorprendente, ya que ambos monasterios fueron construidos por encargo de un mismo benefactor. La influencia de la arquitectura moscovita de mediados y finales del siglo XVII también se reflejó en la apariencia de la catedral. Ejemplos de construcciones similares son la iglesia de la Trinidad en Nikitniki, la capilla en nombre del ícono de la Madre de Dios "La Zarza Ardiente" de la iglesia de la Natividad de la Santísima Virgen en Putin, y la iglesia de San Nicolás en Pyzhy. En todos estos templos, el volumen principal está cubierto por una bóveda cerrada, decorada con dos filas de kokoshniks, y la tercera fila está formada por kokoshniks en la base de los tambores de las cinco cúpulas. El diseño de los kokoshniks es casi idéntico, con un contorno semicircular y un perfil complejo. La bóveda está separada del volumen principal por una ancha cornisa decorativa, adornada con diversos detalles, como galletas, dientes, y complementada con azulejos policromados. El cuadrado de la catedral de Blagoveshchensk está decorado de manera sobria y dividido en tres partes por anchas pilastras. Desde el principio de la historia del monasterio, el zar Iván IV el Terrible se preocupó por el toque de campanas, pero ninguna de las campanas del siglo XVI ha sobrevivido. La campana más famosa pesaba 110 puds y fue donada por el príncipe Mikhail Ivanovich Lvov en 1692, pero su destino es desconocido. Actualmente, la selección de campanas consiste en ejemplares más recientes.