Die erste hölzerne Kirche im Namen der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter wurde 1192 in Murom von Fürst Konstantin Svyatoslavich Muromsky erbaut. In dieser Kirche bestattete der Fürst seinen Sohn Michael, und später wurden hier auch er selbst und sein zweiter Sohn Theodor beigesetzt. 1553 begann an der Stelle dieser Kirche der Bau des Blagoweschtschenski Männermönchsklosters, das das zweitälteste in Murom wurde. Der Bau der ersten Kathedrale des Klosters ist mit dem Namen des Zaren Iwan IV. dem Schrecklichen verbunden. Genau in Murom hielt er während des Kazan-Feldzugs an und legte ein Gelübde ab, dass er im Falle des Erfolgs einen steinernen Tempel errichten und ein Kloster „im Zentrum der Stadt auf der alten Stadtstelle, wo die hölzerne Kirche der Verkündigung erbaut wurde“, gründen würde. Der Zar hielt sein Versprechen, und 1553 begannen die Bauarbeiten. Die Chronik berichtet, dass der Zar Steinmetze nach Murom schickte sowie Bilder, Bücher, Glocken und alles Notwendige für die Kirche aus Rjasan. Der Bau und die Ausschmückung des Tempels dauerten etwa zehn Jahre. In den Jahren 1612-1616 litt das Kloster stark unter Bränden und wurde von Polen geplündert, aber bald erholte sich sein Wohlstand. Laut einer Beschreibung aus dem Jahr 1637 wurde die Verkündigungskirche nach der Zerstörung vom Abt erneuert. Zu dieser Zeit gab es im Kloster nur einen steinernen Tempel, „in der Abbruchstelle, wo die Festung war, das Männermönchskloster Blagoweschtschen, und darin vier Kirchen: die steinerne Verkündigung, die des heiligen Johannes des Theologen, die des heiligen Gregor des Theologen und die Übertor-Kirche im Namen des Archidiakons Stefan, hölzerne“. Weitere Informationen über das äußere Erscheinungsbild der Klosterkathedrale aus dieser Zeit sind nicht gefunden worden. 1664 wurde sie fast vollständig mit Mitteln des Kaufmanns Tarasij Borisowitsch Zwetnow umgebaut.

Die Architektur der Kathedrale erinnert an den Tempel der Heiligen Dreifaltigkeit von 1642 im nahegelegenen Dreifaltigkeitsfrauenkloster, was nicht verwunderlich ist, da beide Klöster auf Bestellung eines Stifters erbaut wurden. Der Einfluss der Moskauer Architektur des mittleren und zweiten Teils des 17. Jahrhunderts zeigte sich ebenfalls im Erscheinungsbild der Kathedrale. Beispiele ähnlicher Bauten sind die Kirche der Dreifaltigkeit in Nikitniki, die Kapelle im Namen des Ikone der Gottesmutter „Unbrennbarer Dornbusch“ der Kirche der Geburt der Heiligen Gottesmutter in Putiniki und die Kirche des Heiligen Nikolaus in Pyzhy. In all diesen Tempeln wird das Hauptvolumen von einem geschlossenen Gewölbe überdeckt, das mit zwei Reihen von Kokoschniks geschmückt ist, während die dritte Reihe aus Kokoschniks an der Basis der Tamboure der fünf Kuppeln besteht. Das Muster der Kokoschniks ist fast identisch, mit einem halbrunden Umriss und einem komplexen Profil. Das Gewölbe ist durch einen breiten dekorativen Gesims vom Hauptvolumen getrennt, das mit verschiedenen Details wie Trockenbroten, Zähnen, Schmalz und ergänzt mit polychromen Fliesen verziert ist. Der Quader der Blagoweschtschenski Kathedrale ist zurückhaltend geschmückt und in drei Teile durch breite Lisenen unterteilt. Von Anfang an der Geschichte des Klosters sorgte Zar Iwan IV. der Schreckliche für das Kirchengeläut, aber keine der Glocken aus dem 16. Jahrhundert ist erhalten geblieben. Die bekannteste Glocke wog 110 Pud und wurde 1692 von Fürst Michael Ivanovich Ljwow gestiftet, aber ihr Schicksal ist unbekannt. Derzeit besteht die Auswahl an Glocken aus späteren Exemplaren.