Il existe plusieurs légendes sur la fondation du monastère, qui diffèrent dans les détails. Selon l'une d'elles, à l'emplacement du monastère se trouvait une chapelle en bois en l'honneur du saint grand martyr Dimitri de Thessalonique et la cellule d'un ermite. Les troupes de Dmitri Donskoï, en route pour la campagne contre le khan Mamai, s'arrêtèrent près de cette chapelle. Alexandre Peresvet, se préparant à la bataille, pria dans la cellule et y laissa son bâton en pommier. Selon une autre version, la chapelle fut construite par Dmitri Donskoï lui-même en l'honneur de son ange, le grand martyr Dimitri de Thessalonique, s'étant arrêté sur la colline de Dmitriev près de la rivière Verda pour célébrer la victoire sur le champ de Kulikovo.

Certaines recherches suggèrent que ces légendes pourraient se rapporter au monastère de la Trinité, qui devint plus tard connu sous le nom de monastère Saint-Esprit de Sкопинский, situé plus près de la ville de Sкопин. Aux XVIIe et XVIIIe siècles, le monastère de la Trinité fut fermé et rouvert plusieurs fois. Il est possible que lors de l'une de ces fermetures, le bâton de Peresvet ait été transféré au monastère Saint-Dimitri, emportant avec lui les légendes.

Malgré les différences dans les légendes, le bâton d'Alexandre Peresvet, connu sous le nom de « bâton de Peresvet », est une véritable relique qui a été conservée dans le monastère pendant 600 ans et se trouve maintenant au musée régional de Riazan.

La première mention écrite du monastère date de 1676, où il est fait mention des églises en bois de Dimitri de Thessalonique, construite en 1660, de Serge de Radonège, érigée en 1667, et des cellules monastiques.

Dans les années 1760-1770, le monastère fut reconstruit grâce aux dons de marchands. À la place des églises en bois, des églises en pierre furent érigées : l'église froide de Dimitri de Thessalonique et l'église chaude de Serge de Radonège, ainsi que des bâtiments utilitaires.

Au début du XIXe siècle, l'église de Dimitri de Thessalonique, en mauvais état, fut rénovée et redécorée. Les services religieux y reprirent en 1829, mais la finition et la peinture continuèrent jusqu'en 1854. En 1863, le réfectoire en briques fut transformé en église en l'honneur de l'icône de la Mère de Dieu « Réconfort de tous ceux qui souffrent ». À cette époque, une clôture en pierre et un clocher à trois niveaux furent construits autour du monastère.

En 1918, le monastère fut fermé, ses bâtiments nationalisés et transférés à un kolkhoze. Des entrepôts, des porcheries et une école furent installés dans le monastère. Les reliques et icônes du monastère furent partiellement transférées dans des musées et partiellement détruites. Par la suite, le kolkhoze fut réorganisé et les bâtiments furent démolis pour en faire des matériaux de construction.

La restauration du monastère fut jugée impossible, et il ne resta que des ruines à sa place.

Le 21 octobre 1995, l'évêque de Riazan et de Kasimov, Simon, consacra l'église de Dimitri de Thessalonique.

Le 4 janvier 1996, par décret du Saint Patriarche et du Saint Synode, la paroisse de Dimitri de Thessalonique fut transformée en monastère masculin Saint-Dimitri.

Le 1er juin 1996, la première tonsure eut lieu.

Au début de 2010, les églises, le clocher, la clôture et les bâtiments utilitaires du monastère furent entièrement restaurés. Un atelier d'icônes est en activité. Cinq membres de la communauté vivent dans le monastère.

Le monastère abrite des reliques telles qu'un morceau des reliques du bienheureux Serge de Radonège, des morceaux des reliques des saints Anciens d'Optina et un morceau des reliques de Théophane le Reclus.