En 1621, l'archevêque Cyprien a posé la première pierre d'une église en bois en l'honneur de la Protection de la Sainte Vierge à Verkhotourie. Elle a probablement été consacrée la même année ou l'année suivante. Cependant, l'église était pauvre, comme l'ont noté les moniales dans une pétition au tsar Michel Romanov en 1622 : « il n'y a ni cloches, ni livres, ni icônes, et nous n'avons pas d'argent pour en acheter ». Elles ont demandé au tsar de les aider à aménager le monastère. L'État a financé l'établissement, et la demande a été acceptée : le tsar a ordonné au voïvode de Verkhotourie d'aménager le monastère.

Cependant, plus de vingt ans plus tard, en 1645, les moniales se plaignaient que l'église avait toujours besoin de réparations. Le voïvode ne fournissait pas à l'église ce qui était nécessaire. En réponse à leur pétition, le tsar a ordonné de dresser un rapport sur l'état du monastère et les matériaux nécessaires pour les réparations. Les documents ont été envoyés à Moscou, et en 1646, le tsar a autorisé la construction d'une nouvelle église. Les travaux ont été réalisés par des paysans de l'Oural dans le cadre des corvées d'État.

Une nouvelle église, plus spacieuse, a rapidement été construite. Cependant, en 1650 ou 1651, un incendie l'a détruite. Les moniales se sont tournées vers le tsar Alexis Mikhaïlovitch pour demander de l'aide pour la construction d'une nouvelle église. Le tsar a accepté, et en 1651, la construction d'une nouvelle église a commencé.

En 1660, des habitants locaux, comme Terenti Safronov, ont aidé le monastère. La troisième église a servi jusqu'en 1684, lorsqu'elle est devenue trop vétuste. En 1686, la construction d'une nouvelle église a commencé. En 1690, un clocher a été construit à côté.

En 1692, un incendie a détruit le monastère. En 1738, un autre incendie a détruit la cinquième église. La sixième église a été transférée du monastère masculin de Nikolaï en 1739 ou 1740. En 1744, la construction d'une église en pierre a commencé, qui a survécu jusqu'à nos jours.

En 1754, Maxim Pokhodyashin a commencé la construction d'une nouvelle église en pierre avec un clocher, qui est devenue la dominante architecturale du monastère. En 1764, un décret de sécularisation a conduit à la fermeture du monastère, mais les moniales ont continué à vivre près des églises.

On ne sait pas quand le monastère a effectivement cessé d'exister. Cela s'est peut-être produit en 1782. Au milieu du XIXe siècle, une nouvelle communauté de femmes cherchant une vie monastique s'est formée.

L'église Pokrovska, construite en 1744, est devenue paroissiale après la fermeture du monastère en 1782 et a été fermée en 1929. En 1991, l'église a été restituée et consacrée en 1996, elle est toujours en activité aujourd'hui.