Im Jahr 1621 legte Erzbischof Kyprian die erste hölzerne Kirche zu Ehren der Schutzmantel der Heiligen Gottesmutter in Verchoturje. Wahrscheinlich wurde sie im selben oder im folgenden Jahr geweiht. Die Kirche war jedoch arm, wie die Nonnen in ihrer Petition an Zar Michael Romanow im Jahr 1622 bemerkten: „Es gibt keine Glocken, keine Bücher und keine Ikonen, und wir haben nichts zu kaufen.“ Sie baten den Zaren um Hilfe bei der Ausstattung des Klosters. Der Staat finanzierte die Abtei, und die Bitte wurde angenommen: Der Zar befahl dem Wojwoden von Verchoturje, das Kloster einzurichten.

Dennoch klagten die Nonnen mehr als zwanzig Jahre später, im Jahr 1645, dass die Kirche immer noch reparaturbedürftig sei. Der Wojwode stellte der Kirche nicht das Notwendige zur Verfügung. Als Antwort auf ihre Petition befahl der Zar, ein Gutachten über den Zustand des Klosters und die benötigten Materialien für die Reparatur zu erstellen. Die Dokumente wurden nach Moskau geschickt, und im Jahr 1646 genehmigte der Zar den Bau einer neuen Kirche. Die Arbeiten wurden von Ural-Bauern im Rahmen staatlicher Abgaben durchgeführt.

Bald wurde eine neue, geräumigere Kirche gebaut. Doch im Jahr 1650 oder 1651 zerstörte ein Feuer sie. Die Nonnen wandten sich an Zar Alexei Michailowitsch mit der Bitte um Hilfe beim Bau einer neuen Kirche. Der Zar stimmte zu, und im Jahr 1651 begann der Bau der neuen Kirche.

Im Jahr 1660 halfen lokale Bewohner, wie Terenti Safronov, dem Kloster. Die dritte Kirche diente bis 1684, als sie zu marode wurde. Im Jahr 1686 begann der Bau einer neuen Kirche. Im Jahr 1690 wurde eine Glockenturm dazu errichtet.

Im Jahr 1692 zerstörte ein Feuer das Kloster. Im Jahr 1738 vernichtete ein weiterer Brand die fünfte Kirche. Die sechste Kirche wurde 1739 oder 1740 aus dem männlichen Nikolauskloster übertragen. Im Jahr 1744 begann der Bau einer Steinkirche, die bis heute erhalten geblieben ist.

Im Jahr 1754 begann Maxim Pochodjaschin mit dem Bau einer neuen Steinkirche mit Glockenturm, die zur architektonischen Dominante des Klosters wurde. Im Jahr 1764 führte ein Erlass zur Säkularisation zur Schließung des Klosters, aber die Nonnen lebten weiterhin in den Kirchen.

Wann das Kloster tatsächlich aufhörte zu existieren, ist unbekannt. Möglicherweise geschah dies im Jahr 1782. In der Mitte des 19. Jahrhunderts entstand erneut eine Gemeinschaft von Frauen, die ein klösterliches Leben anstrebten.

Die 1744 erbaute Schutzmantelkirche wurde nach der Schließung des Klosters im Jahr 1782 zur Pfarrkirche und wurde 1929 geschlossen. Im Jahr 1991 wurde die Kirche zurückgegeben und 1996 geweiht, sie ist bis heute aktiv.