En 1890, le musée scientifique et industriel a été fondé à Perm, avec un département artistique créé en 1902. En 1907, ce département abritait déjà des œuvres du professeur de l'Académie des beaux-arts, le peintre historique Vassili Véréchaguine, et de son frère Pierre, offerts par leur ville natale de Perm. La collection a également reçu des œuvres de célèbres artistes russes tels que Nikolaï Gouchine et les frères Alexandre et Pavel Svedomski. Cela a constitué la base pour la formation des collections du futur musée d'art, ouvert le 7 novembre 1922.

La majeure partie de la collection du musée a été rassemblée grâce à ses fondateurs, les chercheurs de l'histoire culturelle de la région de Perm, Alexandre Syropyatov et Nikolaï Serebrennikov.

Dans les années 1920, la collection du musée s'est enrichie grâce au fonds muséal d'État, créé à la suite de la nationalisation des collections privées et de la dissolution de nombreux musées moscovites. Pendant la Grande Guerre patriotique, les collections du Musée russe d'État étaient conservées dans le bâtiment de la galerie, où un atelier de fabrication d'affiches de propagande fonctionnait sous la direction du directeur Nikolaï Serebrennikov. Beaucoup de ces affiches sont devenues une partie de la collection du musée.

Le fonds du musée a également été régulièrement complété grâce à des expéditions, qui ont permis de rassembler des objets d'art populaire de la région de Perm, tels que des icônes populaires, des costumes, de la céramique, du tissage, de la peinture sur bois et de la sculpture en bois.

Les collections de la galerie d'art de l'État de Perm comptent environ 50 000 unités de conservation. Elles présentent des œuvres d'art national et d'art occidental de différentes écoles, styles et mouvements des XVe et XXe siècles. La galerie accorde une grande importance à l'éducation et à l'activité de sensibilisation, en mettant en œuvre de nouveaux programmes d'auteur et en travaillant avec des personnes en situation de handicap.

Le bâtiment de la cathédrale du Sauveur-Transfigurateur, qui abrite la galerie depuis 1932, est un monument de l'architecture du XIXe siècle. C'est un cas rare où un bâtiment de cathédrale a été utilisé aussi longtemps par une organisation non religieuse. En décembre 2011, l'Agence fédérale de gestion des biens de l'État a signé un ordre de transfert de la cathédrale du Sauveur-Transfigurateur à la propriété de l'Éparchie de Perm de l'Église orthodoxe russe. Par accord mutuel, la galerie d'art s'est engagée à libérer le bâtiment de la cathédrale d'ici 2016, déplaçant temporairement tous ses objets de musée dans le bâtiment voisin de l'ancienne école de missiles.