En 1890 se fundó en Perm el Museo Científico-Industrial, que en 1902 estableció un departamento de arte. Para 1907, este departamento ya contaba con obras del profesor de la Academia de Bellas Artes, el pintor histórico Vasily Vereshchagin y su hermano Petr, que fueron donadas a su ciudad natal, Perm. La colección también incluía obras de conocidos artistas rusos, como Nikolai Gushchin y los hermanos Alexander y Pavel Svedomski. Esto sentó las bases para la formación de las colecciones del futuro Museo de Arte, que se inauguró el 7 de noviembre de 1922.

La mayor parte de la colección del museo fue reunida gracias a sus fundadores, los investigadores de la historia cultural de la región de Perm, Alexander Syropyatov y Nikolai Serebrennikov.

En la década de 1920, la colección del museo se enriqueció gracias al Fondo Estatal de Museos, que se creó como resultado de la nacionalización de colecciones privadas y la desmantelación de muchos museos en Moscú. Durante la Gran Guerra Patria, las colecciones del Museo Ruso Estatal se almacenaron en el edificio de la galería, y también funcionó un taller para la elaboración de carteles de propaganda bajo la dirección del director Nikolai Serebrennikov. Muchos de estos carteles se convirtieron en parte de la colección del museo.

El fondo del museo también se completó regularmente gracias a expediciones, que reunieron objetos de arte popular de la región de Perm, como íconos populares, trajes, cerámica, tejido, pintura en madera y escultura de madera.

Las colecciones de la Galería de Arte Estatal de Perm cuentan con alrededor de 50,000 unidades de almacenamiento. En ellas se presentan obras de arte nacional y de Europa Occidental de diversas escuelas, estilos y corrientes de los siglos XV y XX. La galería presta gran atención a la actividad educativa y de divulgación, implementando nuevos programas de autor y trabajando con personas con discapacidades.

El edificio de la catedral de la iglesia de la Transfiguración, que alberga la galería desde 1932, es un monumento de arquitectura del siglo XIX. Es un caso raro en el que un edificio de catedral ha sido utilizado durante tanto tiempo por una organización no religiosa. En diciembre de 2011, la Agencia Federal de Propiedad de la región de Perm firmó una orden para transferir la catedral de la Transfiguración a la propiedad de la diócesis de Perm de la Iglesia Ortodoxa Rusa. Por acuerdo mutuo, la galería de arte se comprometió a desocupar el edificio de la catedral antes de 2016, trasladando temporalmente todos sus objetos de museo al edificio vecino de la antigua escuela de cohetes.