Im Jahr 1890 wurde in Perm das Wissenschafts- und Industrie-Museum gegründet, in dem 1902 eine Kunstabteilung entstand. Bis 1907 befanden sich in dieser Abteilung bereits Werke des Professors der Akademie der Künste, des historischen Malers Wassili Werentschagin, und seines Bruders Peter, die ihrer Heimatstadt Perm geschenkt wurden. Auch Werke bekannter russischer Künstler wie Nikolai Guschin und die Brüder Alexander und Pawel Swedomski kamen in die Sammlung. Dies bildete die Grundlage für die Sammlungen des zukünftigen Kunstmuseums, das am 7. November 1922 eröffnet wurde.

Der Großteil der Sammlung des Museums wurde dank seiner Gründer, den Forschern der Kulturgeschichte der Region Perm, Alexander Syropyatov und Nikolai Serebrennikov, zusammengetragen.

In den 1920er Jahren wurde die Sammlung des Museums durch den Staatlichen Museumfonds ergänzt, der infolge der Verstaatlichung privater Sammlungen und der Auflösung vieler Moskauer Museen geschaffen wurde. Während des Großen Vaterländischen Krieges wurden in den Räumlichkeiten der Galerie die Sammlungen des Staatlichen Russischen Museums aufbewahrt, und es arbeitete eine Werkstatt zur Herstellung von Agitationsplakaten unter der Leitung des Direktors Nikolai Serebrennikov. Viele dieser Plakate wurden Teil der Sammlung des Museums.

Der Fonds des Museums wurde auch regelmäßig durch Expeditionen ergänzt, bei denen Objekte der Volkskunst der Region Perm gesammelt wurden, wie Volksikonen, Kostüme, Keramiken, Webereien, Holzmalerei und Holzskulpturen.

Die Sammlungen der Staatlichen Kunstgalerie Perm umfassen etwa 50.000 Objekte. Darunter befinden sich Werke der heimischen und westeuropäischen Kunst verschiedener Kunstschulen, Stile und Richtungen aus dem 15. bis 20. Jahrhundert. Die Galerie legt großen Wert auf Bildungs- und Aufklärungsarbeit, führt neue Autorenprogramme ein und arbeitet mit Menschen mit Behinderungen.

Das Gebäude der Kathedrale der Verklärung des Erlösers, in dem seit 1932 die Galerie untergebracht ist, ist ein Denkmal der Architektur des 19. Jahrhunderts. Es ist ein seltener Fall, dass ein Kathedralgebäude so lange nicht von einer religiösen Organisation genutzt wurde. Im Dezember 2011 unterzeichnete die Rosimuschestwo für die Region Perm eine Verfügung zur Übertragung der Kathedrale in das Eigentum der Permer Diözese der Russisch-Orthodoxen Kirche. Nach gegenseitiger Vereinbarung verpflichtete sich die Kunstgalerie, bis 2016 das Gebäude der Kathedrale zu räumen und alle ihre Museumsexponate vorübergehend in das benachbarte Gebäude der ehemaligen Raketenakademie zu verlagern.