Le monastère Novodévitchi à Moscou a été fondé en 1524 par le grand-duc Vassili III en l'honneur du retour de Smolensk sous le contrôle du duché de Lituanie en 1514, ce qui a constitué une étape importante dans la formation de l'État russe unifié. Le principal temple du monastère est dédié à l'icône de la Très Sainte Vierge « Odigitria », la principale relique de Smolensk.

Depuis sa fondation jusqu'au XVIIIe siècle, le monastère a reçu un soutien considérable de la part des tsars russes. Parmi les religieuses se trouvaient des parentes de tsars tels qu'Ivan le Terrible, Boris Godounov et Pierre Ier, ainsi que des représentantes de familles nobles telles que les Vorotynski, les Koubenki et les Khitrovo. Grâce à des dons généreux, le monastère est devenu, à la fin du XVIIe siècle, le deuxième monastère féminin le plus riche de Russie.

Situé au début de la route de Smolensk, le monastère avait une importance stratégique pour la défense de Moscou. Jusqu'au milieu du XVIIe siècle, il faisait partie du système défensif de la capitale, protégeant les approches sud-ouest et les passages fluviaux. Le monastère a participé à la défense contre les incursions des Tatars de Crimée en 1571 et 1591, et en 1612, une bataille décisive pour la libération de Moscou des envahisseurs polonais s'est déroulée à ses murs.

Au XVIIe siècle, surtout sous le règne de la tsarévna Sophie Alexeïevna, le monastère a connu une période de prospérité, devenant la résidence d'été de la dirigeante. C'est à cette époque que son ensemble architectural s'est formé, préservé jusqu'à nos jours. Après la participation de Sophie à la lutte pour le trône, le monastère est devenu son lieu d'exil, où elle a été tonsurée en religieuse et est décédée en 1704.

Depuis le début du XVIIIe siècle, le monastère a perdu son statut de résidence de cour, et après les réformes de Catherine II en 1764, il a perdu ses terres et a été classé dans la première catégorie avec un entretien d'État. Pendant la guerre patriotique de 1812, le monastère a été occupé par un garnison français, mais a été sauvé de la destruction grâce aux efforts des religieuses dirigées par la trésorière Sara Nikolaïevna. L'atelier de broderie d'or, fondé par la tsarine Irina Godounova, a continué à fonctionner jusqu'au XXe siècle.

Au XIXe siècle, la prise de conscience de l'importance culturelle et historique du monastère a conduit au début des travaux de restauration en 1898. Après la révolution de 1917, le monastère est devenu un musée et est passé à la propriété de l'État, la vie monastique ayant été interrompue pendant 72 ans.

En 1928, les services religieux dans l'église de l'Assomption ont cessé, et en 1929, un « nettoyage » du cimetière a eu lieu, au cours duquel environ 100 des 2811 tombes ont été conservées. Après la Grande Guerre patriotique, la vie ecclésiastique a progressivement repris : en 1944, l'Institut théologique orthodoxe a ouvert, en 1945, les services religieux ont repris, et en 1948, des célébrations ont eu lieu pour le 500e anniversaire de l'autocéphalie de l'Église orthodoxe russe. Depuis 1964, l'église de l'Assomption est devenue la cathédrale des métropolites de Kroutitski et de Kolomenski.

En 1980, une vaste restauration du monastère a été achevée, et il est devenu un site touristique populaire. À l'automne 1994, la vie monastique a repris au monastère, et en 2010, l'ensemble du monastère a été restitué à l'Église orthodoxe russe.