El Monasterio Novodévichi en Moscú fue fundado en 1524 por el gran duque Basilio III en honor al regreso de Smolensk del dominio del Principado de Lituania en 1514, lo que se convirtió en un importante hito en la formación del estado ruso unificado. El templo principal del monasterio fue dedicado a la icono de la Santísima Virgen «Odigitria», la principal reliquia de Smolensk.

Desde su fundación y hasta el siglo XVIII, el monasterio recibió un considerable apoyo de los zares rusos. Entre las monjas había parientes de los zares, como Iván el Terrible, Boris Godunov y Pedro I, así como representantes de familias nobles, como los Vorotynski, Kubenski y Jitrovo. Gracias a las generosas donaciones, hacia finales del siglo XVII, el monasterio se convirtió en el segundo monasterio femenino más rico de Rusia.

Ubicado al inicio de la carretera de Smolensk, el monasterio tenía una importancia estratégica para la defensa de Moscú. Hasta mediados del siglo XVII, formó parte del sistema defensivo de la capital, protegiendo los accesos suroeste y los pasos fluviales. El monasterio participó en la repulsión de las incursiones de los tártaros de Crimea en 1571 y 1591, y en 1612, ante sus muros tuvo lugar la batalla decisiva por la liberación de Moscú de los interventores polacos.

En el siglo XVII, especialmente durante el reinado de la zarina Sofía Alekseyevna, el monasterio vivió un período de esplendor, convirtiéndose en la residencia de verano de la gobernante. En este tiempo se formó su conjunto arquitectónico, que se ha conservado hasta nuestros días. Tras la participación de Sofía en la lucha por el trono, el monasterio se convirtió en su lugar de exilio, donde fue monja y falleció en 1704.

Desde principios del siglo XVIII, el monasterio perdió su estatus de residencia de la corte, y después de las reformas de Catalina II en 1764, perdió sus propiedades terrenales y fue clasificado en la primera clase con mantenimiento estatal. Durante la Guerra Patriótica de 1812, el monasterio fue ocupado por una guarnición francesa, pero fue salvado de la destrucción gracias a los esfuerzos de las monjas encabezadas por la tesorera Sara Nikoláevna. El taller de bordado en oro, fundado por la zarina Irina Godunova, continuó su trabajo hasta el siglo XX.

En el siglo XIX, la conciencia de la importancia cultural e histórica del monasterio llevó al inicio de trabajos de restauración en 1898. Después de la revolución de 1917, el monasterio se convirtió en un museo y pasó a ser propiedad del estado, la vida monástica fue interrumpida durante 72 años.

En 1928, se suspendieron los servicios en la iglesia de la Asunción, y en 1929 se llevó a cabo una "limpieza" del cementerio, como resultado de la cual se conservaron alrededor de 100 de las 2811 tumbas. Después de la Gran Guerra Patriótica, la vida eclesiástica se reanudó gradualmente: en 1944 se inauguró el Instituto Teológico Ortodoxo, en 1945 se reanudaron los servicios, y en 1948 se celebraron festividades con motivo del 500 aniversario de la autocéfala de la Iglesia Ortodoxa Rusa. Desde 1964, la iglesia de la Asunción se convirtió en la catedral de los metropolitas de Krutitsky y Kolomensky.

Para 1980, se completó una extensa restauración del monasterio, y se convirtió en un popular atractivo turístico. En otoño de 1994, se reanudó la vida monástica en el monasterio, y en 2010, el conjunto del monasterio fue devuelto a la Iglesia Ortodoxa Rusa.