L'église à Rome est la plus ancienne des églises russes en activité en Italie. Le 6 octobre 1803, l'empereur Alexandre Ier a approuvé la proposition du Collège des affaires étrangères pour sa création au sein de la mission russe accréditée près du Saint-Siège. Des objets liturgiques en argent, des candélabres et l'Évangile dans un précieux reliquaire ont été pris de l'église Zakharievskaïa à Saint-Pétersbourg et de l'église diplomatique de 1788 qui n'a pas été envoyée à Turin. Un iconostase a été fabriqué sur mesure. Un prêtre, le jeune père Vassili Ioannovitch Ivanov, a également été nommé.

Malgré l'ordre de l'empereur Alexandre Ier de construire un temple orthodoxe à Rome en 1803, son édification n'a été achevée qu'en 1828 grâce aux efforts du prince Grigori Gagarine. Konstantin Ton a conçu l'église de la mission. Par la suite, le temple a changé plusieurs fois de localisation. Ce n'est qu'en 1932 qu'une nouvelle église a été consacrée dans le manoir de Maria Tchernysheva, selon le projet de l'architecte prince Vladimir Volkonski.

L'église a été placée au premier étage, et une partie de l'autel a été ajoutée du côté de la cour. Le temple était décoré de mosaïques dorées et de marbre vert. L'église contenait un iconostase à un étage réalisé par Konstantin Ton. On y conservait des icônes créées par Piotr Bassyne, Karl Bryullov, Fiodor Bruni, ainsi que l'icône de la Mère de Dieu Iveron, transmise depuis le Mont Athos, l'image de la Mère de Dieu « Vratarnitsa » et d'autres.