La iglesia en Roma es la más antigua de las iglesias rusas en funcionamiento en Italia. El 6 de octubre de 1803, el emperador Alejandro I aprobó la propuesta de la Colegiatura de Asuntos Exteriores para su creación en la misión rusa acreditada ante el trono papal. Se tomaron los objetos litúrgicos necesarios de plata, candelabros y el Evangelio en un lujoso estuche de la iglesia Zahárevskaya, que había sido cerrada en San Petersburgo, y de la iglesia de la embajada de 1788 que no fue enviada a Turín. Se fabricó un iconostasio especialmente. También se nombró un sacerdote, el joven padre Vasili Ioánnovich Ivanov.

A pesar de la orden del emperador Alejandro I sobre la construcción de un templo ortodoxo en Roma en 1803, su edificación se completó solo en 1828 gracias a los esfuerzos del príncipe Grigori Gagarin. Konstantin Ton diseñó la iglesia doméstica en la misión. Posteriormente, el templo cambió de ubicación varias veces. Solo en 1932 se consagró una nueva iglesia en la mansión de María Chernysheva, según el proyecto del arquitecto príncipe Vladimir Volkonsky.

La iglesia se ubicó en el primer piso, y se adosó una parte del altar desde el lado del patio. El templo estaba decorado con mosaicos dorados y mármol verde. En la iglesia había un iconostasio de un solo nivel, obra de Konstantin Ton. Aquí se guardaban íconos creados por Petr Basyin, Karl Bryullov, Fedor Bruni, así como el ícono de la Madre de Dios de Iveron, traído del Monte Athos, el ícono de la Madre de Dios "Vratarnitsa" y otros.