Le musée a été fondé en 1983 en l'honneur du 240e anniversaire d'Orenbourg. Il comprend neuf expositions permanentes qui éclairent l'histoire de la ville depuis les temps anciens. Parmi les thèmes des expositions, la fondation de la ville à la frontière orientale de la Russie, la guerre des paysans sous la direction d'Emelian Pugachev, la vie d'Orenbourg au début du XIXe siècle et la visite d'A.S. Pouchkine. L'architecture de la ville, l'ethnographie, l'administration de la région et des personnalités célèbres de Russie, telles que M. Karamzin, G. Derjavine et I. Krylov, qui ont été liés à Orenbourg, sont également présentées. Les expositions parlent également des chercheurs de la région, tels qu'I. Lepekhin, P. Pallas, P. Rychkov, E. Eversmann et A. Humboldt.