El museo fue fundado en 1983 en honor al 240 aniversario de Orenburgo. Incluye nueve exposiciones permanentes que iluminan la historia de la ciudad desde tiempos antiguos. Entre los temas de las exposiciones se encuentran la fundación de la ciudad en la frontera oriental de Rusia, la guerra campesina bajo el liderazgo de Emelian Pugachev, la vida de Orenburgo en la primera mitad del siglo XIX y la visita de A.S. Pushkin. También se presenta la arquitectura de la ciudad, la etnografía, la administración de la región y personalidades famosas de Rusia, como M. Karamzin, G. Derzhavin e I. Krylov, que estuvieron vinculados a Orenburgo. Las exposiciones también cuentan la historia de los investigadores de la región, como I. Lepekhine, P. Pallas, P. Rychkov, E. Eversmann y A. Humboldt.