Le musée est situé dans un ancien manoir, qui faisait autrefois partie d'un complexe de demeures et représente un exemple typique de l'architecture de Simbirsk du milieu du XIXe siècle. L'exposition du musée comprend sept salles. Les plans d'urbanisme, dessins, photographies et illustrations racontent l'histoire de la construction et de l'apparence extérieure de Simbirsk-Ulyanovsk depuis sa fondation en 1648 jusqu'aux années 1970, incluant à la fois des bâtiments conservés et des bâtiments longtemps perdus.

Dans l'exposition, on peut voir des objets rares et authentiques, tels que des maquettes du kremlin de Simbirsk du XVIIe siècle, le premier plan régulier de la ville, approuvé par Catherine II en 1780, dont l'original est conservé au Musée historique de Saint-Pétersbourg, une gravure de Makhaev représentant Simbirsk et des carreaux de poêle fabriqués dans les cellules du monastère féminin de Spassky.