À l'origine, à l'emplacement de la cathédrale en pierre se trouvait une église en bois, consacrée le 6 octobre 1552 en l'honneur de l'Annonciation de la Sainte Vierge. Trois ans plus tard, le diocèse de Kazan a été créé, et le moine Guriy Rugotin du monastère de Selizharovo a été nommé à ce nouveau siège épiscopal, élevé au rang d'archevêque. La petite église en bois ne pouvait pas devenir le centre du diocèse, qui couvrait de vastes territoires, y compris la Sibérie. Ainsi, neuf ans plus tard, en 1561, sur ordre du tsar Ivan Vassilievitch, 80 maçons de Pskov, dirigés par Postnik Yakovlev et Ivan Shiryay, surnommé Barma, les constructeurs de la cathédrale Saint-Basile, sont arrivés. Le temple a été construit en calcaire de la Volga, extrait de l'autre côté de la rivière. Le 15 août 1562, le temple a été consacré par le primat de Kazan, Guriy.

La nouvelle cathédrale en pierre blanche à coupoles croisées mesurait initialement 18 sazhens de long et 7 sazhens 2 arshins de large, soit presque deux fois moins que le temple moderne, qui s'est élargi après plusieurs rénovations. Les murs se terminaient par des zakomaras en forme de kil, et la voûte reposait sur 6 piliers ronds, comme dans la cathédrale de l'Assomption du Kremlin de Moscou. Au lieu des traditionnels pendentifs, le dôme central était soutenu par des trompes.

Les dômes de la cathédrale au XVIe siècle avaient une forme de casque. À la fin du même siècle, des chapelles latérales ont été ajoutées au temple : la chapelle nord en l'honneur des saints Pierre et Févronia de Mourmansk et la chapelle sud en l'honneur des princes Boris et Gleb, reliées par une galerie entourant le volume cubique central de la cathédrale.

En septembre 1918, Kazan a été assiégée par les rouges. Lénine a ordonné de chasser les Tchèques blancs à tout prix, et la ville n'a pas été épargnée : les bolcheviks ont tiré sur le Kremlin avec des canons, détruisant les cinq dômes de la cathédrale. L'apparence extérieure n'a été restaurée qu'au cours des restaurations en 1973 et 1984.

Après la prise de la ville, les bolcheviks ont déclaré le Kremlin un camp militaire, fermant l'entrée aux citoyens et expulsant toutes les organisations. Les sept églises du Kremlin ont été fermées. L'administration diocésaine a été transférée au monastère de Saint-Jean-Baptiste. La cathédrale a été remplacée par la cathédrale de l'abbaye de la Vierge de Kazan.

Les croyants n'ont été autorisés à sortir de la cathédrale que le reliquaire contenant les reliques de saint Guriy et quelques icônes. Les reliques ont été transférées dans l'église de Nicolas de Tula du monastère féminin de Kazan, puis dans la cathédrale Pierre et Paul. Elles reposent maintenant dans l'église des saints de Yaroslavl au cimetière d'Arsk, et une partie des reliques a été placée dans le reliquaire reconstitué de la cathédrale de l'Annonciation.

Une riche collection d'icônes, de vases liturgiques et d'autres reliques d'église a été pillée par les bolcheviks. Seules trois icônes de l'iconostase, une partie des livres de la bibliothèque de l'Université d'État de Kazan et du musée de la République du Tatarstan, ainsi que certains objets du trésor, ont été conservés.

En 1922, un décret a été émis pour liquider les biens de l'église, et une partie des icônes des églises de Kazan est devenue la base du département de l'art ancien russe au musée provincial de Kazan. 85 objets ont été pris du trésor de la cathédrale de l'Annonciation pour le musée.

En 1920, les autorités ont permis aux rénovateurs de célébrer des offices dans la cathédrale, mais en 1925, elle a de nouveau été fermée et transférée au département muséal. En 1922, le clocher a été détruit, et plus tard, le porche menant au temple a été démoli. En 1929, le Conseil municipal de Kazan a obtenu l'autorisation de démolir une partie des bâtiments de la cathédrale, mais la cathédrale elle-même a miraculeusement survécu.

Peu après, l'église a été transformée en Archives d'État de la TASSR, et dans le sous-sol, un entrepôt de légumes a été aménagé. En 1977 et 1984, une restauration de l'apparence extérieure de la cathédrale a été réalisée, les dômes et tambours ont été restaurés. En 1987, le dôme central a été doré. Après les rénovations, le volume central du bâtiment avec trois absides et six piliers ronds, ainsi que les bases de deux chapelles latérales et des fragments de fresques, ont été conservés.

La dernière restauration de la cathédrale a eu lieu en 1995 et 2005. En 1995, l'église a été transférée au Musée d'État d'Histoire et d'Architecture « Kremlin de Kazan ». En 1997, les Archives d'État de la TASSR ont été transférées dans un autre bâtiment.

Pour la restauration de l'intérieur de la cathédrale, un Fonds de soutien financier a été créé, dirigé par Yu. V. Pavlov. Les travaux d'iconographie et de peinture ont été réalisés depuis 2000 par l'administration artistique scientifique interrégionale de restauration. Une équipe d'iconographes moscovites sous la direction de S. R. Bragin a participé aux travaux de reconstitution des icônes. La restauration a été achevée en 2005 pour le 450e anniversaire du diocèse de Kazan.

Le 19 juillet 2005, la cathédrale a été à nouveau consacrée par l'archevêque de Kazan, Anastasiy. La première liturgie dans la cathédrale renaissante a été célébrée par le patriarche Alexis II le 21 juillet 2005. La cathédrale est en activité, le premier prêtre de l'église restaurée était le hiéromoine Méthode, qui est ensuite devenu le supérieur du monastère de Kazan de Kizich.