Ursprünglich stand an der Stelle der steinernen Kathedrale eine hölzerne Kirche, die am 6. Oktober 1552 zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter geweiht wurde. Drei Jahre später wurde das Bistum Kasan gegründet, und der Abt des Selizharow-Klosters, Gurij Rugotin, wurde zum neuen Bischof ernannt. Die kleine hölzerne Kirche konnte nicht das Zentrum des Bistums werden, das weite Gebiete, einschließlich Sibirien, umfasste. Daher kamen auf Befehl des Zaren Iwan Wassiljewitsch 1561, neun Jahre später, 80 Steinmetze aus Pskow unter der Leitung von Postnik Jakowlew und Iwan Schirjajew, genannt Barma, die auch die Basilius-Kathedrale erbauten. Der Tempel wurde aus Wolga-Kalkstein errichtet, der am gegenüberliegenden Ufer der Wolga abgebaut wurde. Am 15. August 1562 wurde der Tempel vom Erzbischof Gurij von Kasan geweiht.

Die neue weiße Steinkreuzkuppelkathedrale hatte ursprünglich eine Länge von 18 Sazhen und eine Breite von 7 Sazhen und 2 Arshinen, was fast halb so viel ist wie die heutige Kirche, die nach mehreren Rekonstruktionen erweitert wurde. Die Wände endeten in kilovoidförmigen Zacken, und das Gewölbe ruhte auf 6 runden Säulen, wie in der Mariä-Entschlafens-Kathedrale des Moskauer Kremls. Anstelle der traditionellen Segel wurden die zentrale Kuppel von Trompen gestützt.

Die Kuppeln der Kathedrale hatten im 16. Jahrhundert eine helmartige Form. Am Ende desselben Jahrhunderts wurden dem Tempel seitliche Kapellen hinzugefügt: die nördliche zu Ehren der Heiligen Peter und Fevronia von Murom und die südliche zu Ehren der Fürsten Boris und Gleb, die durch eine Vorhalle verbunden waren, die das zentrale kubische Volumen der Kathedrale umschloss.

Im September 1918 wurde Kasan von Rotarmisten belagert. Lenin befahl, die Weißtschechen um jeden Preis zu vertreiben, und die Stadt wurde nicht geschont: Die Bolschewiki beschossen den Kreml mit Kanonen und zerstörten alle fünf Kuppeln der Kathedrale. Das äußere Erscheinungsbild wurde erst während der Restaurierung in den Jahren 1973 und 1984 wiederhergestellt.

Nach der Einnahme der Stadt erklärten die Bolschewiki den Kreml zu einem Militärlager, schlossen den Zugang für die Bürger und vertrieben alle Organisationen. Alle sieben Kremlkirchen wurden geschlossen. Die Bistumsverwaltung wurde in das Johannes-der-Täufer-Kloster verlegt. Die Rolle der Kathedrale übernahm die Kasaner Kathedrale des Gottesmutterklosters.

Gläubigen wurde erlaubt, nur die Reliquien des Heiligen Gurij und einige Ikonen aus der Kathedrale zu entnehmen. Die Reliquien wurden in die Nikolaus-Kirche des Kasaner Gottesmutterklosters und später in die Peter-und-Paul-Kathedrale gebracht. Heute ruhen sie in der Kirche der Jaroslawler Wundertäter auf dem Arskij Friedhof, und ein Teil der Reliquien wurde in die wiederhergestellte Reliquienkapsel in der Verkündigungskathedrale gelegt.

Die reiche Sammlung von Ikonen, liturgischen Gefäßen und anderen kirchlichen Relikten wurde von den Bolschewiki geplündert. Nur drei Ikonen aus dem Ikonostase, einige Bücher in der Bibliothek der KGU und im RT-Museum sowie einige Gegenstände aus der Sakristei blieben erhalten.

1922 wurde ein Dekret zur Liquidation des Kirchenvermögens erlassen, und einige Ikonen aus den Kasaner Kirchen wurden zur Grundlage der Abteilung für alt-russische Kunst im Kasaner Provinzmuseum. Aus der Sakristei der Verkündigungskathedrale wurden 85 Gegenstände ins Museum gebracht.

1920 erlaubten die Behörden den Renovierten, in der Kathedrale zu dienen, aber 1925 wurde sie erneut geschlossen und dem Museumsbereich übergeben. 1922 wurde der Glockenturm zerstört, und später wurde das Portal, das zum Tempel führte, abgerissen. 1929 erhielt der Stadtrat von Kasan die Genehmigung, einen Teil der Gebäude der Kathedrale abzureißen, aber die Kathedrale selbst überlebte auf wundersame Weise.

Bald wurde im Tempel das Staatsarchiv der TASSR untergebracht, und im Keller wurde ein Gemüselager eingerichtet. In den Jahren 1977 und 1984 wurde das äußere Erscheinungsbild der Kathedrale restauriert, die Kuppeln und Tamboure wurden wiederhergestellt. 1987 wurde die zentrale Kuppel vergoldet. Nach den Rekonstruktionen blieben das zentrale Volumen des Gebäudes mit drei Apsiden und sechs runden Säulen sowie die Fundamente der beiden seitlichen Kapellen und Fragmente von Fresken erhalten.

Die letzte Restaurierung der Kathedrale fand in den Jahren 1995 und 2005 statt. 1995 wurde die Kirche dem Staatlichen Historisch-Architektonischen Museum-Reservat „Kasaner Kreml“ übergeben. 1997 wurde das Staatsarchiv der TASSR in ein anderes Gebäude verlegt.

Für die Restaurierung des Innenraums der Kathedrale wurde ein Fonds zur finanziellen Unterstützung gegründet, den J. V. Pawlow leitete. Die ikonographischen und malerischen Arbeiten wurden seit 2000 von der interregionalen wissenschaftlich-restauratorischen Kunstverwaltung durchgeführt. An den Arbeiten zur Wiederherstellung der Ikonen war eine Gruppe von Moskauer Ikonenmalern unter der Leitung von S. R. Bragin beteiligt. Die Restaurierung wurde 2005 zum 450. Jahrestag des Bistums Kasan abgeschlossen.

Am 19. Juli 2005 wurde die Kathedrale erneut vom Erzbischof von Kasan, Anastasij, geweiht. Die erste Liturgie in der wiederbelebten Kathedrale wurde am 21. Juli 2005 von Patriarch Alexij II. gefeiert. Die Kathedrale ist aktiv, der erste Priester der wiederbelebten Kirche wurde der Mönch Mephodij, der später der Abt des Kasaner Kizischer Klosters wurde.