Inicialmente, en el lugar de la catedral de piedra había una iglesia de madera, consagrada el 6 de octubre de 1552 en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen María. Tres años después se creó la diócesis de Kazán, y el abad del monasterio de Selizharovo, Guriy Rugotin, fue nombrado para la nueva sede, ascendiendo al rango de arzobispo. La pequeña iglesia de madera no podía convertirse en el centro de la diócesis, que abarcaba vastos territorios, incluyendo Siberia. Por lo tanto, nueve años después, en 1561, por orden del zar Iván Vasílievich, llegaron de Pskov 80 canteros, encabezados por Postnik Yakovlev e Iván Shiryayev, apodado Barma, constructores de la Catedral de San Basilio. El templo fue construido con piedra caliza del Volga, extraída de la orilla opuesta del río. El 15 de agosto de 1562, el templo fue consagrado por el primado de Kazán, Guriy.

La nueva catedral de piedra blanca con cúpulas en cruz inicialmente tenía 18 sazhen de largo y 7 sazhen y 2 arshines de ancho, lo que es casi la mitad del tamaño del templo moderno, que se amplió tras varias reconstrucciones. Las paredes estaban rematadas con arcos en forma de quilla, y la bóveda se sostenía sobre 6 pilares redondos, como en la Catedral de la Asunción del Kremlin de Moscú. En lugar de las tradicionales pechinas, la cúpula central era sostenida por trompas.

Las cúpulas de la catedral en el siglo XVI tenían forma de casco. A finales de ese siglo, se añadieron capillas laterales al templo: la del norte en honor a los santos Pedro y Fevronia de Murom y la del sur en honor a los príncipes Boris y Gleb, conectadas por un pórtico que rodeaba el volumen cúbico central de la catedral.

En septiembre de 1918, Kazán fue asediada por los rojos. Lenin ordenó expulsar a los checos blancos a cualquier precio, y la ciudad no fue perdonada: los bolcheviques dispararon contra el kremlin con cañones, destruyendo las cinco cúpulas de la catedral. La apariencia exterior fue restaurada solo durante la restauración en 1973 y 1984.

Después de la captura de la ciudad, los bolcheviques declararon el kremlin un cuartel militar, cerrando la entrada a los ciudadanos y desalojando todas las organizaciones. Todas las siete iglesias del kremlin fueron cerradas. La administración diocesana fue trasladada al monasterio de Juan Bautista. La catedral fue reemplazada por la catedral de la iglesia del monasterio de la Virgen de Kazán.

A los creyentes se les permitió sacar de la catedral solo el relicario con las reliquias del santo Guriy y algunas iconos. Las reliquias fueron trasladadas a la iglesia de Nicolás de Tula del monasterio de Kazán de la Virgen, y luego a la catedral de San Pedro y San Pablo. Ahora descansan en la iglesia de los milagros de Yaroslavl en el cementerio de Arsk, y una parte de las reliquias se ha colocado en el relicario recreado en la catedral de la Anunciación.

Una rica colección de iconos, vasos litúrgicos y otras reliquias de la iglesia fue saqueada por los bolcheviques. Solo se conservaron tres iconos del iconostasio, parte de los libros en la biblioteca de KGU y en el museo de RT, y algunos objetos del tesoro.

En 1922 se emitió un decreto sobre la liquidación de los bienes de la iglesia, y parte de los iconos de las iglesias de Kazán se convirtió en la base del departamento de arte antiguo ruso en el museo provincial de Kazán. Se llevaron 85 objetos del tesoro de la catedral de la Anunciación al museo.

En 1920, las autoridades permitieron a los renovadores oficiar en la catedral, pero en 1925 fue cerrada nuevamente y entregada al departamento del museo. En 1922 se destruyó el campanario, y más tarde se demolió el pórtico que conducía al templo. En 1929, el Consejo de la Ciudad de Kazán recibió permiso para desmantelar parte de los edificios de la catedral, pero la catedral en sí sobrevivió milagrosamente.

Pronto, la iglesia albergó el Archivo Estatal de la TASSR, y en el templo subterráneo se estableció un almacén de verduras. En 1977 y 1984 se llevó a cabo la restauración de la apariencia exterior de la catedral, se restauraron las cúpulas y los tambores. En 1987, la cúpula central fue dorada. Después de las reconstrucciones, se conservaron el volumen central del edificio con tres ábsides y seis pilares redondos, así como las bases de dos capillas laterales y fragmentos de frescos.

La última restauración de la catedral se llevó a cabo en 1995 y 2005. En 1995, la iglesia fue entregada al Museo-Reserva Estatal de Historia y Arquitectura "Kremlin de Kazán". En 1997, el Archivo Estatal de la TASSR fue trasladado a otro edificio.

Para la restauración del interior de la catedral se creó un Fondo de Apoyo Financiero, dirigido por Y. V. Pavlov. Los trabajos de iconografía y pintura se llevaron a cabo desde 2000 por la administración artística de restauración científica interregional. En los trabajos de recreación de iconos participó un equipo de iconógrafos de Moscú bajo la dirección de S. R. Bragin. La restauración se completó en 2005, para el 450 aniversario de la diócesis de Kazán.

El 19 de julio de 2005, la catedral fue nuevamente consagrada por el arzobispo de Kazán, Anastasiy. La primera liturgia en la catedral renacida fue oficiada por el Patriarca Alexis II el 21 de julio de 2005. La catedral está en funcionamiento, y el primer rector del templo renacido fue el ieromonje Mefodiy, quien posteriormente se convirtió en el rector del monasterio de Kazán de Kizich.