L'histoire de l'église commence en 1700, lorsque les habitants Grigori Koshkin, Zakhar Eliseev et Yakov Anikeev se sont installés du quartier de l'église de l'Assomption, où la construction navale a commencé, dans le faubourg d'Akatovo. En octobre de la même année, ils ont demandé à l'Empereur Pierre Ier, qui se trouvait à Voronej, la permission de couper des arbres pour construire une nouvelle église, qu'ils souhaitaient consacrer à l'Assomption de la Mère de Dieu. L'église a rapidement été érigée et consacrée par le Saint Mitrophane, premier évêque de Voronej. Il est probable que le Saint ait jugé inapproprié d'avoir dans la ville des églises portant le même nom, et la nouvelle église a été nommée Vvedensky.

En 1780, l'église en bois a été remplacée par une église en pierre, avec deux autels. En plus de l'autel principal, un autel a été aménagé en l'honneur du martyr Jean le Guerrier, et au XIXe siècle, un autre autel a été ajouté, dédié aux saints Mitrophane de Voronej et Tikhon de Zadonsk. L'église a longtemps été considérée comme l'une des plus belles de la ville, son architecture portant les traits de l'école du célèbre architecte du XVIIIe siècle B. Rastrelli.

Au début du XXe siècle, la paroisse de l'église Vvedenskaya comptait 77 foyers. Depuis 1887, une œuvre de charité pour les paroissiens défavorisés était active à l'église, et depuis 1891, la première école paroissiale de l'évêché avec des « classes de travaux manuels ». C'est dans cette église que l'écrivain russe célèbre Ivan Bounine a été baptisé.

Dans le petit cimetière près de l'église reposent des prêtres et des laïcs pieux ayant servi ici, principalement de la classe marchande. Les noms de certains d'entre eux ont été conservés dans le « Synodique » chronologique, mais les tombes elles-mêmes ont été détruites durant les années tragiques.

Au milieu des années 30, l'église Vvedensky a été fermée. Pendant plusieurs décennies, son bâtiment a été utilisé par diverses organisations et s'est progressivement détérioré.

En 1999, l'église Vvedenskaya a été restituée à l'évêché. « Nous avons acquis cette église comme un don de Dieu », a souligné l'évêque de l'évêché de Voronej-Lipetsk, Mgr Méthode (Nemtsev). Le 4 décembre 1999, lors de la fête patronale, l'église restaurée a été consacrée par l'évêque, et la Divine Liturgie y a été célébrée pour la première fois après de longues années de désolation. Depuis lors, chaque dimanche et lors des fêtes de douze jours, des Liturgies matinales y sont célébrées, et tout au long de la semaine, des sacrements sont effectués : baptêmes, mariages, funérailles. L'église est embellie par le travail des sœurs du monastère et des iconographes locaux. Les icônes du chœur à plusieurs niveaux, les tympans sculptés et les kiots sont réalisés selon des modèles anciens.

En février 2002, des cloches, fondues grâce aux dons des paroissiens, ont été hissées dans le clocher. Sur la plus grande d'entre elles, l'artisan a gravé les noms des bienfaiteurs. Maintenant, comme il y a un siècle, au-dessus de la rue Vvedenskaya avec ses vieilles maisons et jardins, se répand l'appel des cloches, invitant à la prière dans la maison de Dieu.