La historia de la iglesia comienza en 1700, cuando los habitantes Grigori Koshkin, Zakhar Eliseev y Yakov Anikeev se trasladaron de la parroquia de la iglesia de la Asunción, donde comenzó la construcción naval, al suburbio de Akatovo. En octubre de ese mismo año, se dirigieron al emperador Pedro I, que se encontraba en Vorónezh, solicitando permiso para talar un bosque para la construcción de una nueva iglesia, que querían dedicar a la Asunción de la Madre de Dios. La iglesia fue pronto erigida y consagrada por el Santo Mitrofán, primer obispo de Vorónezh. Probablemente, el Santo consideró inconveniente la existencia de iglesias con el mismo nombre en la ciudad, y la nueva iglesia recibió el nombre de Vvedenskaya.

En 1780, la iglesia de madera fue reemplazada por una de piedra, con dos altares. Además del principal, se estableció un altar en honor al mártir Juan el Guerrero, y en el siglo XIX se añadió otro altar, dedicado a los santos Mitrofán de Vorónezh y Tikhon de Zadonsk. La iglesia ha sido considerada desde hace tiempo una de las más bellas de la ciudad, su arquitectura lleva las características de la escuela del famoso arquitecto del siglo XVIII B. Rastrelli.

A principios del siglo XX, la parroquia de la iglesia Vvedenskaya contaba con 77 hogares. Desde 1887, funcionó en la iglesia una beneficencia para los feligreses de escasos recursos, y desde 1891, la primera escuela parroquial en la diócesis con "clases de manualidades". En esta iglesia fue bautizado el famoso escritor ruso Iván Bunin.

En el pequeño cementerio junto a la iglesia descansan sacerdotes que sirvieron aquí y piadosos laicos, principalmente de la clase mercantil. Los nombres de algunos de ellos se han conservado en el "Sinódico" cronológico, pero las propias tumbas fueron destruidas en los años tristemente célebres.

A mediados de los años 30, la iglesia Vvedenskaya fue cerrada. Durante varias décadas, su edificio fue utilizado por diversas organizaciones y se fue deteriorando gradualmente.

En 1999, la iglesia Vvedenskaya fue devuelta a la diócesis. "Adquirimos esta iglesia como un regalo de Dios", señaló el obispo de la diócesis de Vorónezh-Lipetsk, el obispo Mefodiy (Nemtsev). El 4 de diciembre de 1999, en la festividad del titular, la iglesia restaurada fue consagrada por el obispo, y se celebró la Divina Liturgia por primera vez después de muchos años de abandono. Desde entonces, cada domingo y en las festividades de los doce, se celebran aquí Liturgias matutinas, y durante toda la semana se realizan sacramentos: bautismos, matrimonios, y funerales. La iglesia es embellecida por el trabajo de las hermanas del monasterio y de los iconógrafos locales. Los íconos del iconostasio de varios niveles, los tallados y los kiotos están realizados según antiguos modelos.

En febrero de 2002, se elevaron a la torre campanaria las campanas, fundidas con donaciones de los feligreses. En la más grande de ellas, el maestro grabó los nombres de los benefactores. Ahora, al igual que hace un siglo, sobre la calle Vvedenskaya con sus antiguas casas y jardines resuena el llamado, invitando a la oración en la casa de Dios.