Die Geschichte der Kirche beginnt im Jahr 1700, als die Einwohner Grigori Koshkin, Zachar Eliseev und Jakov Anikeev aus der Gemeinde der Uspenskaja Kirche, wo der Schiffbau begann, in das Akatov-Vorstadtviertel umgesiedelt wurden. Im Oktober desselben Jahres wandten sie sich an Kaiser Peter I., der sich in Woronesch aufhielt, mit der Bitte um Erlaubnis, Wald für den Bau einer neuen Kirche abzuholzen, die sie der Einschlafung der Gottesmutter widmen wollten. Die Kirche wurde bald errichtet und von dem Heiligen Mitrophan, dem ersten Bischof von Woronesch, geweiht. Wahrscheinlich hielt der Heilige es für unangemessen, dass es in der Stadt Kirchen mit dem gleichen Namen gab, und die neue Kirche erhielt den Namen Einführungskirche.

Im Jahr 1780 wurde die hölzerne Kirche durch eine steinerne ersetzt, mit zwei Altären. Neben dem Hauptaltar wurde im Tempel ein Seitenaltar zu Ehren des Märtyrers Johannes des Kriegers eingerichtet, und im 19. Jahrhundert kam ein weiterer Seitenaltar hinzu, der den Heiligen Mitrophan von Woronesch und Tikhon von Zadonsk gewidmet war. Die Kirche galt seit jeher als eine der schönsten in der Stadt, ihre Architektur trägt Züge der Schule des berühmten Architekten des 18. Jahrhunderts B. Rastrelli.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts zählte die Gemeinde der Einführungskirche 77 Höhlen. Seit 1887 gab es in der Kirche eine Fürsorge für bedürftige Gemeindemitglieder, und ab 1891 die erste Pfarrschule in der Diözese mit „Handarbeitsklassen“. In dieser Kirche wurde der berühmte russische Schriftsteller Ivan Bunin getauft.

Auf dem kleinen Friedhof an der Kirche ruhen hier dienende Priester und fromme Laien, überwiegend aus dem Kaufmannsstand. Die Namen einiger von ihnen sind im chronikalischen „Synodikon“ erhalten geblieben, aber die Gräber selbst wurden in den berüchtigten Jahren zerstört.

In den 30er Jahren wurde die Einführungskirche geschlossen. Über mehrere Jahrzehnte wurde das Gebäude von verschiedenen Organisationen genutzt und zerfiel allmählich.

Im Jahr 1999 wurde die Einführungskirche der Diözese zurückgegeben. „Wir haben diese Kirche als Gottes Geschenk erworben“, bemerkte der regierende Bischof der Diözese Woronesch-Lipetsk, Metropolit Mephodij (Nemtsev). Am 4. Dezember 1999, am Festtag des Altars, wurde die wiederhergestellte Kirche vom regierenden Bischof geweiht, und es fand die Göttliche Liturgie zum ersten Mal nach vielen Jahren der Verwüstung statt. Seitdem finden hier jeden Sonntag und an den zwölftägigen Feiertagen frühe Liturgien statt, und während der gesamten Woche werden Sakramente vollzogen: Taufe, Trauung, Beerdigung. Die Kirche wird durch die Arbeiten der Schwestern des Klosters und lokaler Ikonenmaler geschmückt. Die Ikonen des mehrschichtigen Ikonostase, die geschnitzten Tafel und die Kioske sind nach alten Vorlagen gefertigt.

Im Februar 2002 wurden die Glocken, die aus Spenden der Gemeindemitglieder gegossen wurden, in den Glockenturm gehoben. Auf der größten von ihnen hat der Meister die Namen der Wohltäter verewigt. Jetzt, wie vor einem Jahrhundert, ertönt über der Einführungstraße mit ihren alten Häuschen und Gärten der Glockenklang, der zum Gebet in die Kirche Gottes ruft.