S'est conservée la description de la pose de l'église : le 16 août 1821, après la messe matinale, l'abbé Daniel est arrivé sur le site de la pose, a fait trois prosternations vers l'est et a prononcé : « Que la bénédiction de la sainte désert de Jourdain et de tous ceux qui s'y taisent soit sur ce lieu ». Après ces mots, l'abbé a pris une petite pelle et a commencé à creuser une tranchée pour les fondations de l'église. Le 18 août, après la messe, une petite procession a eu lieu de la communauté à l'ermitage sans cloche. Après un service avec bénédiction de l'eau, l'église a été posée en l'honneur de l'Assemblée du grand et glorieux Prophète, Précurseur et Baptiste du Christ Jean. Une partie des reliques du saint a été placée sous l'autel de l'église, et la journée s'est terminée dans la joie spirituelle.

L'église était en bois, construite à partir de bois abattu sur le site de défrichage de l'ermitage. Après six mois, la construction était achevée, et l'église était dotée de l'ustensile nécessaire. La consécration a été effectuée par l'abbé de la communauté, l'abbé Daniel, le 5 février 1822 avec une procession de la communauté.

Avec la bénédiction de l'évêque Philaret, l'église a été aménagée comme « église de maison pour les visites des archevêques ». Dans la partie ouest de l'église, une cellule a été aménagée, où l'évêque s'arrêtait lors de ses visites à l'ermitage.

En 1863, le nouveau supérieur de l'ermitage, le vénérable ancien Hilarion, a commencé à mettre en œuvre un plan pour élever l'église de Précurseur et remplacer deux couronnes inférieures pourries. De nombreux enfants spirituels du défunt ancien Macaire, décédé en 1860, ont souhaité honorer sa mémoire en aménageant dans l'église un autel en l'honneur de son ange, le vénérable Macaire le Grand. Cependant, cela était impossible dans la partie ouest de l'église en raison de l'étroitesse. En 1864, l'église a été reconstruite : la partie ouest a été démontée et remplacée par une annexe plus spacieuse. L'ensemble du bâtiment a été élevé de 0,9 m, avec un nouveau fondement en briques et des sous-sols. Le plafond de la partie ouest a été élevé au niveau de l'église principale. La nouvelle annexe est devenue plus longue et plus large de 2,8 m que l'ancienne. Un autel en l'honneur du vénérable Macaire le Grand a été aménagé, dont l'autel se trouvait dans la partie sud-est. Un nouvel autel et un autel ont été installés dans l'autel central. La consécration du principal autel a été effectuée par le supérieur de la communauté, le vénérable Isaac, le 29 août 1864, et l'autel de Macaire a été consacré par l'évêque de Kalouga Grégoire le 7 septembre 1864.

La révolution a perturbé la vie de prière de l'ermitage. En février 1918, un détachement de soldats rouges est arrivé à l'ermitage à la recherche d'or et d'argent, mais n'a rien trouvé. Cependant, lors de l'inspection, les vases sacrés ont été profanés. Le 19 janvier 1918, l'évêque Tikhon a excommunié ceux qui ont levé la main sur les saints de l'église. Le lendemain de l'incident, un service a été célébré et les saints et l'église ont été consacrés. Bientôt, le monastère est devenu une coopérative agricole, et un musée a été fondé à l'ermitage. L'église de Jean Baptiste a été fermée pendant de nombreuses années.

En 1988, la vie monastique a repris à Optina Poustyn. Le 18 mars 1990, lors de la Semaine de la Croix, le métropolite de Rostov et de Novocherkassk, Vladimir, a consacré l'église de Jean Baptiste. En 2002, les murs de l'église ont été peints. Les services dans l'église se déroulent selon un règlement monastique particulier, avec des services nocturnes.