L'histoire du village commence au milieu du XVIIe siècle, lorsque celui-ci a été fondé lors de la construction de la ligne de défense de Belgorod. À l'origine, c'était un faubourg près de la forteresse de Korotcha, mais plus tard une église y a été construite, et Popovka est devenue un village avec des maisons en bois, des toits de chaume et des clôtures en osier. Selon une légende populaire, le nom du village proviendrait du nom de famille du premier colon parmi les serviteurs, Popov.

Avec l'expansion de l'État de Moscou vers le sud, la forteresse de Korotcha a perdu son importance défensive. Les serviteurs sont devenus d'abord des propriétaires de terres, puis des paysans d'État ordinaires. Des propriétaires terriens venus d'ailleurs ont commencé à s'installer dans le village, prenant des terres aux habitants locaux et amenant leurs serfs, créant ainsi des hameaux. C'est ainsi que sont apparus les hameaux de Krucheny et de Golevka, appartenant à Ilya Ivanovich Lukinov.

Le village a rapidement grandi, et en 1862, il comptait déjà 114 foyers et 1406 habitants. En moyenne, une famille se composait de 13 personnes. Divers métiers se sont développés : tissage, fabrication de tonneaux, poterie, vannerie, fabrication de harnais et préparation de fruits secs. En 1874, la première école paroissiale a ouvert dans le village. En 1884, Popovka faisait partie de la volost de Bulanov dans le district de Novooskole.

En 1918, le pouvoir soviétique s'est établi à Popovka, et la même année, une église en pierre avec des autels dédiés à Alexandre Nevski et à Nicolas le Miracle-Worker a été construite. À l'époque soviétique, le bâtiment de l'église a été utilisé à des fins économiques, et actuellement, il est dans un état semi-détruit.