La historia del pueblo comienza a mediados del siglo XVII, cuando surgió durante la construcción de la línea defensiva de Belgorod. Originalmente era un asentamiento suburbano cerca de la fortaleza de Koroch, pero más tarde se construyó una iglesia, y Popovka se convirtió en un pueblo con casas de madera, techos de paja y cercas trenzadas. Según la leyenda popular, el nombre del pueblo proviene del apellido del primer colonizador de los siervos, Popov.

Con la expansión del Estado de Moscú hacia el sur, la fortaleza de Koroch perdió su importancia defensiva. Los siervos se convirtieron primero en unodvorci, y luego en campesinos estatales comunes. En el pueblo comenzaron a aparecer terratenientes de fuera que despojaban de tierras a los habitantes locales y traían a sus siervos, creando asentamientos. Así surgieron los asentamientos de Krucheny y Golevka, que eran propiedad de Ilya Ivanovich Lukinov.

El pueblo creció rápidamente, y para 1862 ya había 114 casas y 1406 habitantes. En promedio, una familia estaba compuesta por 13 personas. Se desarrollaron diversos oficios: tejido, fabricación de barriles, alfarería, trenzado de mimbre, fabricación de arneses y preparación de frutas secas. En 1874 se abrió la primera escuela parroquial en el pueblo. En 1884, Popovka formaba parte de la volost de Bulanovskaya en el distrito de Novooskol.

En 1918, se estableció el poder soviético en Popovka, y ese mismo año se construyó una iglesia de piedra con altares dedicados a Alexander Nevsky y Nicolás el Milagroso. En la época soviética, el edificio de la iglesia se utilizó con fines económicos, y en la actualidad se encuentra en un estado semi-ruinoso.