Die Geschichte des Dorfes beginnt in der Mitte des 17. Jahrhunderts, als es während des Baus der Belgoroder Verteidigungslinie entstand. Ursprünglich war es eine Vorstadt-Sloboda bei der Festung Korotscha, aber später wurde hier eine Kirche gebaut, und Popowka verwandelte sich in ein Dorf mit Holzhäusern, Strohdächern und geflochtenen Zäunen. Laut einer Volkssage stammt der Name des Dorfes von dem Nachnamen des ersten Siedlers aus den Dienstleuten, Popow.

Mit der Ausdehnung des Moskauer Staates nach Süden verlor die Festung Korotscha ihre Verteidigungsbedeutung. Die Dienstleute wurden zunächst Einzeldörfler und dann gewöhnliche Staatsbauern. Im Dorf begannen Landbesitzer aus anderen Regionen zu erscheinen, die den Einheimischen Land abnahmen und ihre Leibeigenen mitbrachten, wodurch Höhlen entstanden. So entstanden die Höhlen Krutscheny und Golevka, die von Lukinow Ilja Ivanovich besessen wurden.

Das Dorf wuchs schnell, und bis 1862 gab es bereits 114 Höhlen und 1406 Einwohner. Im Durchschnitt bestand eine Familie aus 13 Personen. Verschiedene Handwerke entwickelten sich: Weberei, Fassmacherei, Töpferei, Korbflechterei, Herstellung von Geschirr und Trocknung von Trockenfrüchten. 1874 wurde im Dorf die erste kirchliche Schule eröffnet. 1884 gehörte Popowka zur Bulanovskaja Wolost des Nowooskolski Ujesd.

Im Jahr 1918 wurde in Popowka die Sowjetmacht etabliert, und im selben Jahr wurde eine Steinkirche mit den Altären von Alexander Newski und Nikolaus dem Wundertäter erbaut. In der Sowjetzeit wurde das Gebäude der Kirche für wirtschaftliche Zwecke genutzt, und heute befindet es sich in einem halbzerstörten Zustand.