L'église de la Nativité de Jean-Baptiste dans le quartier de Blagoveshchenskaya a été fondée au XVe siècle. Selon la tradition, jusqu'en 1612, Kuzma Minin vivait dans la paroisse de l'église. L'église en bois a brûlé lors d'un incendie en 1715, mais grâce aux efforts des paroissiens, une église en pierre a été construite entre 1721 et 1725. En 1876, elle a été reconstruite.

L'église était située dans le quartier de Blagoveshchenskaya, près du monastère de Blagoveshchensk et de la gare de Romodanov, sur une rue qui s'appelle maintenant Tchernigovskaya. Selon la tradition, les habitants du quartier ont érigé une chapelle à l'endroit de l'exécution du bandit Souleïka. Au XVe siècle, la chapelle a été transformée en église au nom de saint Jean-Baptiste. Dans les documents de 1621 et 1622, elle est mentionnée comme une église vétuste.

Lors de l'incendie de 1715, l'église en bois de l'Entrée au temple a également brûlé. À leur place, entre 1721 et 1725, sous l'archevêque Pitirim, l'église en pierre de Jean-Baptiste a été construite. Les autels de l'église ont été consacrés en mémoire des anciennes églises : le principal en l'honneur de l'Entrée au temple de la Sainte Vierge, et les latéraux dans la salle à manger, en l'honneur de la Nativité de Jean-Baptiste et de tous les saints.

Sur le cimetière de l'église a été enterrée Maria Ivanovna Khlopova, fiancée du tsar Mikhaïl Fiodorovitch et paroissienne de l'église. L'église abritait une icône miraculeuse de la Mère de Dieu « Chypriote », qui a arrêté une épidémie en 1771.

Le 21 novembre 1918, un accord a été conclu pour l'utilisation du bâtiment de l'église, qui comptait 275 membres de la communauté. Le 25 juillet 1928, le Soviet de Nizhny a décidé de fermer l'église et de l'adapter en club de travail. Le 10 septembre 1928, une commission spéciale a examiné le bâtiment et a découvert des fissures indiquant le détachement de l'autel. La commission a statué que la restauration du bâtiment nécessitait des fonds considérables et n'était pas judicieuse, c'est pourquoi l'église a été démolie. Le représentant des croyants n'a pas contesté cette décision.

En 1983, le bâtiment a été considérablement reconstruit pour des besoins administratifs. Le clocher et une partie de la salle à manger ont été conservés, intégrés dans un bâtiment administratif de trois étages, où s'est installé le Comité de protection de l'environnement et des ressources naturelles de la région de Nizhny Novgorod. Actuellement, une restauration de la partie restante de l'église est en cours pour retrouver son apparence originale.