La iglesia de la Natividad de Juan Bautista en la sloboda de Blagoveshchensk fue fundada en el siglo XV. Según la tradición, hasta 1612, Kuzma Minin vivió en la parroquia de la iglesia. La iglesia de madera se quemó en el incendio de 1715, pero gracias a los esfuerzos de los feligreses, se construyó una iglesia de piedra entre 1721 y 1725. En 1876, fue reconstruida.

La iglesia estaba situada en la sloboda de Blagoveshchensk, cerca del monasterio de Blagoveshchensk y de la estación de Romodanov, en una calle que ahora se llama Chernígovskaya. Según la tradición, los habitantes de la sloboda erigieron una capilla en el lugar de la ejecución del bandido Suleika. En el siglo XV, la capilla fue transformada en iglesia en honor a San Juan Bautista. En documentos de 1621 y 1622, se menciona como una iglesia en mal estado.

En el incendio de 1715, junto con la iglesia, también se quemó la iglesia de madera de la Introducción. En su lugar, entre 1721 y 1725, bajo el arzobispo Pitirim, se construyó la iglesia de piedra de Juan Bautista. Los altares en el templo fueron consagrados en memoria de las antiguas iglesias: el principal en honor a la Introducción de la Santísima Virgen María, y los laterales en el comedor, en honor a la Natividad de Juan Bautista y a Todos los Santos.

En el cementerio de la iglesia fue enterrada María Ivanovna Jlopova, prometida del zar Mijaíl Fiódorovich y feligresa de la iglesia. En el templo se guardaba un icono milagroso de la Madre de Dios "Chipriota", que detuvo una epidemia en 1771.

El 21 de noviembre de 1918 se firmó un acuerdo sobre el uso del edificio de la iglesia, en el que figuraban 275 miembros de la comunidad. El 25 de julio de 1928, el Consejo de Nizhni decidió cerrar la iglesia y adaptarla como club de trabajadores. El 10 de septiembre de 1928, una comisión especial inspeccionó el edificio y descubrió grietas que indicaban el desprendimiento del altar. La comisión dictaminó que la restauración del edificio requería importantes recursos y no era viable, por lo que la iglesia fue desmantelada. Un representante de los creyentes no se opuso a esta decisión.

En 1983, el edificio fue significativamente remodelado para necesidades administrativas. Se conservaron el campanario y parte del comedor, que se integraron en un edificio administrativo de tres pisos, donde se instaló el Comité de Protección del Medio Ambiente y Recursos Naturales de la región de Nizhni Nóvgorod. Actualmente, se está llevando a cabo la restauración de la parte conservada de la iglesia y la recreación de su apariencia original.