Die Kirche der Geburt Johannes des Täufers in der Blagoweschtschenskaja Sloboda wurde im 15. Jahrhundert gegründet. Laut Überlieferung lebte bis 1612 Kuzma Minin in der Gemeinde der Kirche. Die Holzkirche brannte 1715 nieder, aber dank der Bemühungen der Gemeindemitglieder wurde zwischen 1721 und 1725 eine Steinkirche errichtet. 1876 wurde sie umgebaut.

Die Kirche befand sich in der Blagoweschtschenskaja Sloboda, in der Nähe des Blagoweschtschenski-Klosters und des Romodanowski-Bahnhofs, in einer Straße, die heute Tschernigowskaja heißt. Der Überlieferung nach errichteten die Bewohner der Sloboda eine Kapelle an der Stelle, wo der Räuber Suleika hingerichtet wurde. Im 15. Jahrhundert wurde die Kapelle in eine Kirche zu Ehren des heiligen Johannes des Täufers umgewandelt. In den Dokumenten von 1621 und 1622 wird sie als alte Kirche erwähnt.

Im Brand von 1715 brannte zusammen mit der Kirche auch die hölzerne Einführungskirche nieder. An ihrer Stelle wurde zwischen 1721 und 1725, unter Erzbischof Pitirim, die steinerne Kirche des Täufers erbaut. Die Altäre in der Kirche wurden zum Gedenken an die früheren Kirchen geweiht: der Hauptaltar zu Ehren der Einführung in den Tempel der Heiligen Gottesmutter, und die Seitenaltäre in der Speisehalle zu Ehren der Geburt Johannes des Täufers und aller Heiligen.

Auf dem Friedhof der Kirche wurde Maria Ivanovna Chlopova, die Verlobte des Zaren Michael Fjodorowitsch und Gemeindemitglied der Kirche, beigesetzt. In der Kirche wurde das wundertätige Ikone der Gottesmutter „Zypern“ aufbewahrt, das die Epidemie im Jahr 1771 stoppte.

Am 21. November 1918 wurde eine Vereinbarung über die Nutzung des Kirchengebäudes getroffen, in der 275 Mitglieder der Gemeinde aufgeführt waren. Am 25. Juli 1928 beschloss der Nischni Nowgorod Rat, die Kirche zu schließen und sie als Arbeiterclub umzubauen. Am 10. September 1928 untersuchte eine spezielle Kommission das Gebäude und entdeckte Risse, die auf eine Ablösung des Altars hinwiesen. Die Kommission stellte fest, dass die Wiederherstellung des Gebäudes erhebliche Mittel erfordert und nicht sinnvoll ist, weshalb die Kirche abgerissen wurde. Ein Vertreter der Gläubigen hatte gegen diese Entscheidung nichts einzuwenden.

Im Jahr 1983 wurde das Gebäude erheblich umgebaut für administrative Zwecke. Der Glockenturm und ein Teil der Speisehalle blieben erhalten und wurden Teil eines dreigeschossigen Verwaltungsgebäudes, in dem das Komitee für Umweltschutz und natürliche Ressourcen der Region Nischni Nowgorod untergebracht ist. Derzeit wird der erhaltene Teil der Kirche restauriert und ihr ursprüngliches Erscheinungsbild wiederhergestellt.