Le monastère, fondé par saint Ferapont en 1398, a une riche histoire. Ferapont, issu de la famille noble des Poshkouchins, est devenu moine au monastère Simonov de Moscou. Avec son ami, saint Kirill de Bélozersk, il se rendit au Nord, mais décida de fonder son propre établissement à 15 km du monastère de Kirillo-Bélozersk. Comme Kirill, Ferapont ne resta pas seul longtemps, le nombre de moines augmentait, ils construisaient des cellules, et en 1409, ils élevèrent une église en bois de la Nativité de la Mère de Dieu et une réfectoire. Grâce au bienheureux Martinien de Bélozersk, qui devint higoumène à la demande de la fraternité, le monastère de Ferapont acquit une renommée.

Le monastère devint un lieu de pèlerinage et de dons de la noblesse russe, aux côtés du monastère de Kirillo-Bélozersk. À la fin du XVe et au début du XVIe siècle, des hiérarques importants de l'église russe, tels que l'archevêque de Rostov et de Iaroslavl' Ioasaf, les évêques de Perm et de Vologda Philothée, et de Souzdal Ferapont, sortirent de ses murs. Des scribes tels que Martinien, Spiridon, Philothée, Païssy, Matthieu, Euphrosin et l'iconographe Dionysius y travaillèrent. Le bienheureux Kassian le Grec, arrivé en Russie avec Sophie Paléologue, était également moine du monastère. Au XVIe siècle, le monastère prospérait, comme en témoignent les actes de dons et les lettres de privilège, y compris celles d'Ivan IV. Des pèlerins tels que Vassili III, Elena Glinskaïa et Ivan IV venaient ici. Le livre des dons de 1534 mentionne parmi les donateurs les princes de Staritski, de Kouben, de Lykov, de Belski, de Shuiski, de Vorotynski, de Godunov, de Sheremetyev et d'autres, ainsi que des évêques de Sibérie, de Rostov, de Vologda, de Bélozersk et de Novgorod.

Après la découverte des reliques du bienheureux Martinien et sa canonisation, le monastère attira plus d'attention et de dons. En 1490, la construction d'un ensemble en pierre avec la cathédrale de la Nativité de la Mère de Dieu commença. Au XVIe siècle, l'église de l'Annonciation avec le réfectoire, la chambre de l'État, des bâtiments de service et d'autres structures furent construits.

En 1798, le monastère fut fermé par décret du Synode, et ses églises devinrent paroissiales. Au XIXe siècle, le territoire du monastère fut entouré d'une clôture en pierre. En 1904, le monastère fut restauré en tant que monastère féminin, mais fut de nouveau fermé en 1924.

Depuis 1975, un musée a été créé, devenant un centre de recherche scientifique et d'éducation, promouvant les monuments uniques du monastère. De 2012 à 2018, des travaux de conservation furent réalisés pour préserver les fresques de Dionysius. En 2019, le patriarcat de Moscou annonça l'achèvement des travaux de conservation de la peinture monumentale du XVIe siècle.