Das Kloster, gegründet von dem heiligen Ferapont im Jahr 1398, hat eine reiche Geschichte. Ferapont, aus dem Boyarenhaus der Poshchikins stammend, wurde Mönch im Moskauer Simonow-Kloster. Zusammen mit seinem Freund, dem heiligen Kirill von Beloser, machte er sich auf den Weg in den Norden, entschied sich jedoch, sein eigenes Kloster 15 km vom Kirillo-Belozerski-Kloster zu gründen. Wie Kirill war auch Ferapont bald nicht mehr allein, die Zahl der Mönche wuchs, sie bauten Zellen, und im Jahr 1409 errichteten sie die hölzerne Kirche der Geburt der Gottesmutter und die Speisehalle. Dank des heiligen Martinian von Beloser, der auf Bitten der Brüder Abt wurde, erlangte das Kloster Ferapont große Bekanntheit.

Das Kloster wurde zu einem Ort der Verehrung und der Spenden des russischen Adels, neben dem Kirillo-Belozerski-Kloster. Ende des 15. und Anfang des 16. Jahrhunderts gingen bedeutende Hierarchen der russischen Kirche aus seinen Mauern hervor, wie der Erzbischof von Rostow und Jaroslawl Joasaf, die Bischöfe von Perm und Wologda Philotheus, und der Suzdaler Ferapont. Hier arbeiteten die Buchmaler Martinian, Spiridon, Philotheus, Paisius, Matthäus, Euphrosin und der Ikonenmaler Dionysius. Der heilige Kassian der Grieche, der mit Sophia Palaiologos nach Russland kam, war ebenfalls Mönch des Klosters. Im 16. Jahrhundert blühte das Kloster auf, was durch Spenden- und Schenkungsurkunden, einschließlich von Iwan IV., belegt ist. Zu Pilgerreisen kamen hierher Wassili III., Elena Glinskaja und Iwan IV. Das Spendenbuch von 1534 erwähnt unter den Spendern die Fürsten von Stariza, Kubensk, Lykow, Belsk, Shujski, Vorotynski, Godunov, Sheremetyev und andere sowie die Bischöfe von Sibirien, Rostow, Wologda, Beloser und Nowgorod.

Nach der Entdeckung der Reliquien des heiligen Martinian und seiner Heiligsprechung zog das Kloster mehr Aufmerksamkeit und Spenden an. Im Jahr 1490 begann der Bau eines steinernen Ensembles mit der Kathedrale der Geburt der Gottesmutter. Im 16. Jahrhundert wurden die Kirche der Verkündigung mit der Speisehalle, das Staatsgebäude, Dienstgebäude und andere Gebäude errichtet.

Im Jahr 1798 wurde das Kloster auf Anordnung des Synods geschlossen, und seine Kirchen wurden zu Pfarreien. Im 19. Jahrhundert wurde das Klostergelände mit einer Steinmauer umgeben. Im Jahr 1904 wurde das Kloster als Frauenkloster wiederhergestellt, aber 1924 erneut geschlossen.

Seit 1975 begann die Schaffung eines Museums, das zu einem wissenschaftlichen und aufklärerischen Zentrum wurde, das einzigartige Denkmäler des Klosters popularisierte. Von 2012 bis 2018 wurden Konservierungsarbeiten zur Erhaltung der Fresken von Dionysius durchgeführt. Im Jahr 2019 berichtete das Moskauer Patriarchat über den Abschluss der Arbeiten zur Erhaltung der monumentalen Malerei des 16. Jahrhunderts.