El monasterio, fundado por el santo Ferapont en 1398, tiene una rica historia. Ferapont, proveniente de la noble familia de los Poshchikhin, se convirtió en monje en el monasterio Simón de Moscú. Junto con su amigo, el santo Cirilo de Beloser, se dirigió al Norte, pero decidió fundar su propia comunidad a 15 km del monasterio de Kirillo-Belozerski. Al igual que Cirilo, Ferapont pronto dejó de estar solo, el número de monjes aumentaba, construyeron celdas, y en 1409 levantaron una iglesia de madera dedicada a la Natividad de la Madre de Dios y un refectorio. Gracias al venerable Martiniano de Beloser, quien se convirtió en igumen a petición de la comunidad, el monasterio de Ferapont adquirió notoriedad.

El monasterio se convirtió en un lugar de veneración y donaciones de la nobleza rusa, junto con el monasterio de Kirillo-Belozerski. A finales del siglo XV y principios del XVI, de sus muros surgieron jerarcas significativos de la iglesia rusa, como el arzobispo de Rostov y Yaroslavl, Ioasaf, y los obispos de Perm y Vologda, Filofei, y de Suzdal, Ferapont. Aquí trabajaron los copistas Martiniano, Espiridón, Filofei, Paisio, Mateo, Eufrosinio y el iconógrafo Dionisio. El venerable Casiano Griego, que llegó a Rusia con Sofía Paleóloga, también fue monje del monasterio. En el siglo XVI, el monasterio prosperó, lo que se confirma por las cartas de donación y privilegios, incluyendo las de Iván IV. En peregrinación llegaron aquí Basilio III, Elena Glinskaya e Iván IV. El libro de donaciones de 1534 menciona entre los donantes a los príncipes de Staritsky, Kubensky, Lykov, Belsky, Shuisky, Vorotynsky, Godunov, Sheremetyev y otros, así como a los obispos de Siberia, Rostov, Vologda, Beloserski y Novgorod.

Tras la adquisición de las reliquias del venerable Martiniano y su canonización, el monasterio atrajo más atención y donaciones. En 1490 comenzó la construcción de un conjunto de piedra con la catedral de la Natividad de la Madre de Dios. En el siglo XVI se construyeron la iglesia de la Anunciación con el refectorio, la cámara del tesoro, edificios de servicio y otras estructuras.

En 1798, el monasterio fue cerrado por orden del Sínodo, y sus iglesias se convirtieron en parroquiales. En el siglo XIX, el territorio del monasterio fue rodeado por un muro de piedra. En 1904, el monasterio fue restaurado como femenino, pero nuevamente cerrado en 1924.

Desde 1975 comenzó la creación de un museo, que se convirtió en un centro de investigación científica y educativa, popularizando los monumentos únicos del monasterio. Desde 2012 hasta 2018 se llevaron a cabo trabajos de conservación para preservar las pinturas de Dionisio. En 2019, la Patriarquía de Moscú informó sobre la finalización de los trabajos de conservación de la pintura monumental del siglo XVI.