Depuis 1630, la ville blanche était entourée d'un mur en pierre, et avant cela, elle était protégée par une palissade en bois faite de troncs pointus enfoncés dans le sol, appelée ostrog. Cet ostrog a été érigé en 1559 par le diacre Ivan Vyrodkov, qui a été envoyé pour construire le kremlin d'Astrakhan. Il a également construit la première église dans l'ostrog en l'honneur de la Nativité de la Sainte Vierge, probablement en 1560. À l'origine, elle était en bois et avait un seul autel.

La construction de cette église était motivée par des raisons particulières. Le tsar Ivan Vassilievitch le Terrible, comme beaucoup de personnes éduquées de son temps, y compris le saint métropolite de Moscou Macaire, croyait qu'Astrakhan était l'ancienne Tmutarakan, l'un des fiefs des princes russes. En 1556, en envoyant des troupes pour conquérir le khanat d'Astrakhan, le tsar se souvenait comment son ancêtre, le saint prince Vladimir de Kiev, en distribuant des terres à ses enfants, avait transmis Tmutarakan à son fils Mstislav, qui y avait construit un temple en l'honneur de la Très Sainte Vierge. En mémoire de cela, le tsar a chargé le diacre Vyrodkov de construire une église en l'honneur de la Nativité de la Sainte Vierge, pour souligner la continuité spirituelle entre l'ancienne Tmutarakan et la nouvelle Astrakhan.

À l'origine, le temple servait de cathédrale principale de la ville jusqu'en 1568, lorsque l'igoumène Kirill a érigé une nouvelle cathédrale dans le kremlin en l'honneur de la Rencontre de l'icône de la Mère de Dieu de Vladimir. Après cela, l'église de la Nativité de la Sainte Vierge est devenue une église paroissiale ordinaire, dont les fidèles étaient principalement des arquebusiers. Dans les années 1630, des arquebusiers à cheval se sont installés dans la ville blanche, et cet endroit a commencé à être appelé le quartier des arquebusiers ou Sloboda. À la fin du XVIIe siècle, l'église était en ruine et en 1684, elle a été complètement reconstruite sur ordre du patriarche Joakim, qui a ordonné de modifier son architecture.

Après la révolution de 1917, l'église de la Nativité de la Sainte Vierge est devenue deux fois la cathédrale d'Astrakhan. La première fois de janvier à avril 1918, lorsque l'accès au kremlin et à la cathédrale de l'Assomption a été fermé après des combats. La deuxième fois, après la prise de la cathédrale par les rénovateurs en 1923, lorsque l'archevêque Faddeï de l'Assomption en a fait son siège.

En février 1924, les rénovateurs ont pris le bas de l'église, et en avril, le haut. Dans les années 1930, les autorités locales ont repris l'église aux rénovateurs. Bien que l'église de la Nativité de la Sainte Vierge ait été reconnue comme monument architectural, la commission a décidé en 1932 de la démolir, considérant qu'il y avait suffisamment d'une église baroque dans la ville, celle de l'Assomption. La même année, l'église a été démolie. Maintenant, à sa place, à l'intersection des rues modernes Soviétique et Communiste, se trouve le parc Pouchkine.