Seit 1630 war die Weiße Stadt von einer Steinmauer umgeben, zuvor wurde sie durch einen Holzschutz aus zugespitzten Stämmen, die in den Boden gerammt waren, geschützt und wurde als Ostrog bezeichnet. Dieser Ostrog wurde 1559 von dem Diakon Ivan Vyrodkov errichtet, der zum Bau des Astrachaner Kremls geschickt wurde. Er baute auch die erste Kirche im Ostrog zu Ehren der Geburt der Heiligen Gottesmutter, vermutlich im Jahr 1560. Ursprünglich war sie aus Holz und hatte einen Altar.

Der Bau dieser Kirche war aus besonderen Gründen notwendig. Zar Iwan Wassiljewitsch der Schreckliche glaubte, wie viele gebildete Menschen seiner Zeit, einschließlich des heiligen Metropoliten von Moskau Makarius, dass Astrachan das alte Tmutarakan war, eines der Fürstentümer der russischen Fürsten. Im Jahr 1556, als er Truppen zur Eroberung des Astrachaner Khanats entsandte, erinnerte sich der Zar daran, wie sein Vorfahr, der heilige Fürst Wladimir von Kiew, beim Verteilen von Land an seine Kinder Tmutarakan seinem Sohn Mstislaw übergab, der dort einen Tempel zu Ehren der Unbefleckten Gottesmutter errichtete. Um dies zu gedenken, beauftragte der Zar Diakon Vyrodkov, eine Kirche zu Ehren der Geburt der Heiligen Gottesmutter zu bauen, um die spirituelle Kontinuität zwischen dem alten Tmutarakan und dem neuen Astrachan zu betonen.

Ursprünglich diente der Tempel bis 1568 als Hauptkathedrale der Stadt, als der Abt Kirill im Kreml eine neue Kathedrale zu Ehren der Begegnung mit dem Wladimir-Ikone der Gottesmutter errichtete. Danach wurde die Geburt-Gottesmutter-Kirche zur gewöhnlichen Pfarrkirche, deren Gemeindemitglieder hauptsächlich Schützen waren. In den 1630er Jahren wurden in der Weißen Stadt berittene Schützen stationiert, und dieser Ort wurde als Schützenstadt oder Sloboda bezeichnet. Bis zum Ende des 17. Jahrhunderts war die Kirche baufällig geworden und wurde 1684 auf Anordnung von Patriarch Joakim vollständig umgebaut, der anordnete, ihre Architektur zu verändern.

Nach der Revolution von 1917 wurde die Geburt-Gottesmutter-Kirche zweimal zur Kathedrale von Astrachan. Zum ersten Mal von Januar bis April 1918, als nach Kämpfen der Zugang zum Kreml und zur Uspenski-Kathedrale geschlossen war. Zum zweiten Mal, nach der Besetzung der Kathedrale durch die Erneuerer im Jahr 1923, als Erzbischof Faddei Uspenski sie zu seiner Kathedra machte.

Im Februar 1924 eroberten die Erneuerer die untere Kirche, und im April auch die obere. In den 1930er Jahren entzogen die lokalen Behörden den Erneuerern die Kirche. Obwohl die Geburt-Gottesmutter-Kirche als Denkmal der Architektur anerkannt wurde, entschied die Kommission 1932, sie abzureißen, da sie der Meinung war, dass es in der Stadt genug eine barocke Kirche, die Uspenski-Kathedrale, gebe. Im selben Jahr wurde die Kirche abgerissen. Heute befindet sich an ihrer Stelle, an der Kreuzung der modernen Straßen Sowetskaja und Kommunistitscheskaja, der Puschkin-Park.