Desde 1630, la Ciudad Blanca estuvo rodeada por una muralla de piedra, y antes de eso, fue protegida por un estacada de troncos afilados, enterrados en la tierra, que se llamaba ostrog. Este ostrog fue erigido en 1559 por el escribano Iván Virodkov, quien fue enviado para construir el kremlin de Astracán. Él también construyó la primera iglesia en el ostrog en honor a la Natividad de la Santísima Virgen, presumiblemente en 1560. Originalmente era de madera y tenía un altar.

La construcción de esta iglesia se debió a razones especiales. El zar Iván Vasílievich el Terrible, al igual que muchas personas educadas de su tiempo, incluido el santo metropolitano de Moscú Macario, creía que Astracán era la antigua Tmutarakán, uno de los dominios de los príncipes rusos. En 1556, al enviar tropas para conquistar el kanato de Astracán, el zar recordaba cómo su antepasado, el santo príncipe Vladímir de Kiev, al repartir tierras a sus hijos, entregó Tmutarakán a su hijo Mstisláv, quien construyó allí un templo en honor a la Purísima Virgen. En memoria de esto, el zar encargó al escribano Virodkov construir una iglesia en honor a la Natividad de la Santísima Virgen, para subrayar la continuidad espiritual entre la antigua Tmutarakán y la nueva Astracán.

Inicialmente, el templo sirvió como la catedral principal de la ciudad hasta 1568, cuando el igumen Kiril erigió en el kremlin una nueva catedral en honor a la Presentación de la Virgen de Vladimir. Después de eso, la iglesia de la Natividad de la Virgen se convirtió en una iglesia parroquial común, cuyos feligreses eran principalmente los tiradores. En la década de 1630, los tiradores a caballo se establecieron en la Ciudad Blanca, y este lugar comenzó a llamarse el Barrio de los Tiradores o Sloboda. A finales del siglo XVII, la iglesia se deterioró y en 1684 fue completamente reconstruida por orden del Patriarca Ioakim, quien dispuso cambiar su arquitectura.

Después de la revolución de 1917, la iglesia de la Natividad de la Virgen se convirtió en la catedral de Astracán en dos ocasiones. La primera vez fue de enero a abril de 1918, cuando después de los combates el acceso al kremlin y a la catedral de la Asunción fue cerrado. La segunda vez, después de que los renovadores tomaron la catedral en 1923, cuando el arzobispo Faddei de la Asunción la convirtió en su sede.

En febrero de 1924, los renovadores tomaron la iglesia inferior, y en abril la superior. En la década de 1930, las autoridades locales despojaron a los renovadores de la iglesia. Aunque la iglesia de la Natividad de la Virgen fue reconocida como monumento arquitectónico, la comisión decidió demolerla en 1932, considerando que en la ciudad era suficiente con una iglesia barroca, la catedral de la Asunción. Ese mismo año, la iglesia fue desmantelada. Ahora, en su lugar, en la intersección de las modernas calles Soviet y Comunista, se encuentra el parque Pushkin.