L'église en bois de la Nativité de Jean-Baptiste à Nizhny Posad est connue depuis le XVème siècle. Au début du XVIIème siècle, elle comprenait une salle à manger et un porche.

En 1676, le marchand Gavriil Dranishnikov, revenu d'Astrakhan, reçut la bénédiction du métropolite Philaret pour construire un temple en pierre à ses frais. Cela devait confirmer son attachement à l'orthodoxie, car sa femme Anna et son fils, devenus vieux-croyants, s'étaient enfuis dans les ermitages de Kerguen. Après la mort de Dranishnikov le 24 août 1679, son frère Lavrenti acheva le temple, ajoutant une chapelle sud en l'honneur de la martyre Anna en mémoire de sa femme.

Le temple, conçu sous la forme d'un navire, se tenait sur un haut sous-sol en brique avec des bancs loués aux marchands. En 1814, une chapelle spirituelle fut ajoutée au côté nord de la salle à manger.

En raison des changements d'urbanisme en 1834 et 1839, il fut ordonné d'enlever les constructions autour du Kremlin, ce qui entraîna la destruction du système de drainage et l'érosion des fondations. Les réparations dans les années 1830-1840 furent réalisées par les architectes Anton Leer, Ivan Efimov et Georg Kizevetter.

En 1855, une chapelle à dôme dédiée à Alexandre Nevski et une loge de gardien furent ajoutées à l'église. En 1870, le clocher fut reconstruit. En 1881 et 1885, des travaux de réparation furent à nouveau nécessaires, et en 1899, après la rupture de la liaison ferroviaire, l'autel fut reconstruit.

En 1937, l'église fut fermée et le dernier prêtre fusillé. À l'époque soviétique, le bâtiment abritait une école de moto du DOSAAF.

Dans les années 90 du XXème siècle, le temple fut restitué à l'Éparchie de Nizhny Novgorod, et les services religieux reprirent en 1994. En juin 2004, des travaux de restauration commencèrent, financés par des mécènes, dont 60 millions de roubles furent fournis par le CBK de Balakhna. Le 4 avril 2005, trois nouvelles croix pour les dômes furent consacrées, dont deux furent déjà installées. Le 5 août 2005, un dôme et une croix furent installés sur le clocher. Le 4 novembre 2005, l'église fut consacrée par le Patriarche de Moscou et de toute la Russie, Alexe II. Pendant les travaux, les services ne cessèrent pas.

Dans le cadre de la restauration, un mur de soutènement en béton fut érigé et les niveaux furent ramenés à ceux du XIXème siècle.

En 2009, un lectorat orthodoxe commença à fonctionner près du temple.