La iglesia de madera de la Natividad de Juan Bautista en el asentamiento inferior de Nizhni Nóvgorod es conocida desde el siglo XV. A principios del siglo XVII incluía un refectorio y una pórtico.

En 1676, el comerciante Gavriil Dranishnikov, que regresó de Astracán, recibió la bendición del metropolitano Filaret para construir un templo de piedra a su costa. Esto debía confirmar su devoción al ortodoxismo, ya que su esposa Anna y su hijo, al convertirse en viejos creyentes, huyeron a los eremitorios de Kerzhensky. Tras la muerte de Dranishnikov el 24 de agosto de 1679, su hermano Lavrenti completó el templo, añadiendo un altar sur en honor a la mártir Anna en memoria de su esposa.

El templo, diseñado en forma de barco, se erguía sobre un alto podio de ladrillo con bancos alquilados a comerciantes. En 1814, se añadió un altar espiritual al lado norte del refectorio.

Como resultado de los cambios urbanísticos de 1834 y 1839, se ordenó la demolición de los edificios alrededor del Kremlin, lo que llevó a la destrucción del sistema de drenaje y al socavamiento de los cimientos. Las reparaciones en las décadas de 1830 y 1840 fueron realizadas por los arquitectos Anton Leer, Ivan Efimov y Georg Kizevetter.

En 1855, se añadió a la iglesia una capilla de cúpula de Alejandro Nevski y una caseta de vigilancia. En 1870, se reconstruyó el campanario. En 1881 y 1885, se requirieron nuevamente trabajos de reparación, y en 1899, tras la ruptura de la conexión ferroviaria, se volvió a colocar el altar.

En 1937, la iglesia fue cerrada y su último rector fue fusilado. Durante la época soviética, el edificio albergó una escuela deportiva de motociclistas de DOSAAF.

En la década de 1990, el templo fue devuelto a la diócesis de Nizhni Nóvgorod, y desde 1994 se reanudaron los servicios religiosos. En junio de 2004, comenzaron las obras de restauración, financiadas por mecenas, de los cuales 60 millones de rublos fueron proporcionados por la planta de papel de Balakhna. El 4 de abril de 2005, se bendijeron tres nuevas cruces para las cúpulas, de las cuales dos ya habían sido instaladas. El 5 de agosto de 2005, se instaló la cúpula y la cruz en el campanario. El 4 de noviembre de 2005, la iglesia fue consagrada por el Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Alexio II. Durante las reparaciones, los servicios no se interrumpieron.

Durante la restauración, se construyó un muro de contención de hormigón y se devolvieron las marcas cero al nivel del siglo XIX.

En 2009, se inició un lectorio ortodoxo en la iglesia.