Die hölzerne Kirche der Geburt Johannes des Täufers in Nischni Nowgorod ist seit dem 15. Jahrhundert bekannt. Zu Beginn des 17. Jahrhunderts umfasste sie eine Trauungshalle und eine Vorhalle.

1676 erhielt der Kaufmann Gawriil Dranishnikov, der aus Astrachan zurückgekehrt war, die Segnung des Metropoliten Philaret zum Bau einer steinernen Kirche auf eigene Kosten. Dies sollte seine Treue zum orthodoxen Glauben bestätigen, da seine Frau Anna und sein Sohn, die Altgläubige wurden, in die Kershenskie-Skiten geflohen waren. Nach dem Tod Dranishnikovs am 24. August 1679 vollendete sein Bruder Lawrenti die Kirche und fügte ein südliches Seitenkapelle zu Ehren der Märtyrerin Anna zum Gedenken an seine Frau hinzu.

Die Kirche, die in Form eines Schiffes erbaut wurde, stand auf einem hohen Ziegelunterbau mit Bänken, die an Kaufleute vermietet wurden. 1814 wurde an die Nordseite der Trauungshalle eine Geistliche Kapelle angebaut.

Infolge städtebaulicher Veränderungen in den Jahren 1834 und 1839 wurde angeordnet, die Gebäude rund um den Kreml abzureißen, was zur Zerstörung des Entwässerungssystems und zur Unterspülung der Fundamente führte. Die Reparaturen in den 1830er und 1840er Jahren wurden von den Architekten Anton Leer, Ivan Jefimov und Georg Kisevetter durchgeführt.

1855 wurde der Kirche eine Zeltdachkapelle des Heiligen Alexander Newski und ein Wachhaus hinzugefügt. 1870 wurde der Glockenturm umgebaut. In den Jahren 1881 und 1885 waren erneut Reparaturarbeiten erforderlich, und 1899 wurde nach dem Abbruch der Eisenverbindung der Altar neu verlegt.

1937 wurde die Kirche geschlossen, und der letzte Priester wurde erschossen. In der Sowjetzeit befand sich in dem Gebäude eine Sportschule für Motorradfahrer des DOSAAF.

In den 1990er Jahren wurde die Kirche an das Bistum Nischni Nowgorod zurückgegeben, und seit 1994 fanden wieder Gottesdienste statt. Im Juni 2004 begannen die Restaurierungsarbeiten, die von Sponsoren finanziert wurden, von denen 60 Millionen Rubel von der Balachninsker Zellstoff- und Papierfabrik bereitgestellt wurden. Am 4. April 2005 wurden drei neue Kreuze für die Kuppeln geweiht, von denen zwei bereits installiert waren. Am 5. August 2005 wurde die Kuppel und das Kreuz auf den Glockenturm gesetzt. Am 4. November 2005 wurde die Kirche von Patriarch Alexius II. von Moskau und ganz Russland geweiht. Während der Renovierung wurden die Gottesdienste nicht unterbrochen.

Im Zuge der Restaurierung wurde eine Stützmauer aus Beton errichtet und die Nullmarken auf das Niveau des 19. Jahrhunderts zurückgeführt.

2009 begann an der Kirche ein orthodoxes Lektorat zu arbeiten.