Le village de Tcherkizovo, situé sur la route de Moscou à Tver, a été nommé en l'honneur du tsarévitch Serkiz de la Horde d'Or. Le grand prince Dmitri Donskoï a accordé ces terres au XIVe siècle. Plus tard, à la suite de luttes internes, les descendants des Tcherkiz ont perdu leur statut de boyards, et leurs domaines, y compris Tcherkizovo, sont devenus des villages de palais.

La première mention de l'église de la Nativité du Christ à Tcherkizovo date des années 1580, lorsque la veuve du fils d'Ivan le Terrible, devenue moniale, a restitué le domaine à la propriété du Bureau du Grand Palais. Dans les années 1680, l'église était un bâtiment en bois avec un toit en pente, entouré d'un porche et d'un clocher séparé.

En 1689, le village est passé sous la propriété de Lev Kirillovitch Narychkine, frère de l'impératrice Natalia Kirillovna. Au début du XVIIIe siècle, ses fils Alexandre et Ivan Lvovitch possédaient le village, puis il est passé à Ekaterina Ivanovna, épouse de K.G. Razoumovski. En 1738, elle a demandé la construction d'une nouvelle église en bois pour remplacer l'ancienne. Trente ans plus tard, la construction d'un temple en pierre a commencé, qui a été consacré en 1790. L'ancienne église a été démolie.

Le projet du temple appartient probablement à un architecte de l'école cosaque. À l'origine, il était conçu comme un "octogone sur un carré" avec une abside et une salle de banquet. Les façades sont réalisées dans le style du premier classicisme. À la fin du XVIIIe et au début du XIXe siècle, Lev Kirillovitch Razoumovski a activement participé à l'embellissement du temple. Pendant la guerre de 1812, l'église a été pillée à plusieurs reprises par les Français.

Dans les années 1820, le domaine appartenait à la comtesse E.A. Ovarova. À cette époque, la paroisse comptait 208 foyers et plus de 1700 personnes. Dans les années 1855-1860, des chapelles de la Mère de Dieu de Kazan et de Saint Nicolas le Miracleux ont été ajoutées dans la salle de banquet. À partir de la seconde moitié du XIXe siècle, Tcherkizovo appartenait au comte A.S. Ovarov et à sa femme P.S. Ovarova. En 1913, des réparations ont été effectuées dans le temple.

Après la révolution, malgré la confiscation des biens, les services ont continué. Le dernier prêtre a été arrêté et exécuté en 1938, et en 1940, l'église a été fermée. Pendant la guerre, le bâtiment a été utilisé comme moulin, entrepôt et club. En 1991, une communauté orthodoxe s'est à nouveau formée ici, et depuis 1993, les services ont repris.

En 1998, un projet de restauration a été élaboré, prévoyant la restauration des parties perdues du temple. Entre 2004 et 2005, les volumes perdus ont été recréés, les fondations et les structures porteuses ont été renforcées, et les éléments de décoration des façades et des intérieurs ont été restaurés.