Contrairement à la plupart des anciennes églises novgorodiennes, celle-ci a été construite à l'époque de la Russie de Moscou, en 1557. Cette date est mentionnée dans toutes les publications comme l'année de la construction initiale. À l'époque, le quartier avait une planification moins ordonnée qu'aujourd'hui, la Grande Rue de Moscou n'existait pas encore, et le temple donnait sur la rue Nikitina, aujourd'hui disparue.

Cependant, il convient de noter qu'encore à l'époque de l'indépendance de Novgorod, les chroniques mentionnent deux fois un temple du même nom dans ce quartier. Lors de l'incendie de 1368, le quartier de Plotonitski sur la rive droite de la ville a été touché par le feu, et parmi les bâtiments brûlés, il y avait probablement cette église.

Plus tard, le métropolite Makariy Mirolubov, spécialiste des antiquités ecclésiastiques novgorodiennes, a affirmé que l'église de Nikita avait été reconstruite en pierre en 1375. Cependant, déjà en 1406, elle était à nouveau en ruine, et selon la première chronique de Novgorod, trois nouvelles églises ont été construites, y compris l'église de saint Nikita dans le quartier de Plotonitski.

Cette église était un temple de rue, car il n'y avait pas d'autres églises dans la rue Nikitina. Un veche de rue s'y rassemblait. Les habitants de Novgorod avaient le droit de construire des églises dans leur rue, de gérer les terres et de se plaindre des abus des représentants d'autres quartiers.

Par exemple, dans un rapport hanséatique, il est décrit comment les habitants de la rue Mikhailova, avec l'aide des autorités, forçaient les résidents de la cour des marchands allemands à ne pas agrandir leurs portes. Les habitants de la rue Nikitina se battaient également pour leurs droits. En 1475, ils se sont plaints au grand prince Ivan III des abus du posadnik du quartier de Nerev.

Ivan III, qui se trouvait alors à Gorodishche près de Novgorod, a utilisé cela comme prétexte pour un procès connu sous le nom de procès à Gorodishche. Cet événement a servi de prétexte à l'annexion définitive de Novgorod à l'État de Moscou.

En 1558, l'église a été reconstruite dans un style unique pour Novgorod. Les architectes ne suivaient pas la symétrie : le clocher était situé près des absides, et une chapelle de saint Nicolas le Miracleux a été ajoutée en diagonale. Dans les années 1570, la rue Nikitina, probablement avec l'église, s'est retrouvée sur le territoire de la Cour de l'État d'Ivan le Terrible.

En 1571, après le saccage de Novgorod, le tsar et ses fils sont arrivés à la Cour de l'État dans la rue Nikitina. Même après Ivan le Terrible, le temple est resté l'un des plus significatifs de la ville. Au XVIIe siècle, des services étaient célébrés ici par les archevêques novgorodiens. En 1722, un narthex a été ajouté au temple.

Dans les années 1730 et 1780, le quartier a été réaménagé, et le temple s'est retrouvé à l'arrière, car la rue Nikitina avait disparu. Il est devenu une église paroissiale ordinaire à la périphérie nord de la partie historique de la ville.

En 1813, les voûtes délabrées du temple ont été remplacées, et il a reçu un dôme bas sur un large tambour. À cette époque, une flèche a été créée sur le clocher, et le narthex occidental a été revêtu dans le style classique.

À l'époque soviétique, le temple a été fermé et abritait un club d'échecs. À l'époque post-soviétique, le bâtiment est devenu désert et est devenu un refuge pour sans-abri. Dans les années 2000, il a été sérieusement restauré, mais le socle avec l'escalier et l'intérieur ont encore besoin de réparations.