A diferencia de la mayoría de las antiguas iglesias novgorodenses, esta fue construida ya en la época de la Rusia de Moscú, en 1557. Esta fecha se menciona en todas las publicaciones como el año de la construcción original. En ese momento, la zona tenía una planificación menos ordenada que ahora, la Gran Calle de Moscú aún no existía, y el templo daba a la desaparecida Calle Nikitina.

Sin embargo, cabe destacar que ya en el período de independencia de Novgorod, en las crónicas se menciona dos veces un templo homónimo en esta área. Durante el incendio de 1368, la parte derecha de la ciudad, el final Plótnitski, sufrió por el fuego, y entre los edificios quemados, probablemente, estaba esta iglesia.

Más tarde, el metropolitano Macario Miróliubov, especialista en antigüedades eclesiásticas novgorodenses, afirmó que la iglesia de Nikita fue reconstruida en piedra en 1375. Sin embargo, ya en 1406 había vuelto a deteriorarse, y según la Primera Crónica de Novgorod, se construyeron tres nuevas iglesias, incluida la iglesia de San Nikita en el final Plótnitski.

Esta iglesia era un templo de los callejeros, ya que no había otras iglesias en la Calle Nikitina. Ante ella se reunía la asamblea de los callejeros. Los callejeros de Novgorod tenían derecho a construir iglesias en su calle, disponer de la tierra y quejarse de los abusos de los representantes de otros distritos.

Por ejemplo, en un informe hanseático se describe cómo los callejeros de la Calle Mijáilov, con la participación de las autoridades, obligaban a los residentes de la casa de comerciantes alemanes a no ampliar sus puertas. Los residentes de la Calle Nikitina también lucharon por sus derechos. En 1475, se quejaron al Gran Príncipe Iván III sobre los abusos del posadnik del final Nerevski.

Iván III, que se encontraba entonces en Gorodishche cerca de Novgorod, utilizó esto como motivo para un juicio conocido como el juicio en Gorodishche. Este evento se convirtió en el pretexto para la incorporación definitiva de Novgorod al estado moscovita.

En 1558, la iglesia fue reconstruida en un estilo único para Novgorod. Los arquitectos no se adhirieron a la simetría: el campanario estaba ubicado junto a las ábsides, y se añadió diagonalmente una capilla en honor a San Nicolás el Milagroso. En la década de 1570, la Calle Nikitina, probablemente junto con la iglesia, se encontró en el territorio del Palacio del Estado de Iván el Terrible.

En 1571, tras la devastación de Novgorod, el zar y sus hijos llegaron al Palacio del Estado en la Calle Nikitina. Incluso después de Iván el Terrible, el templo siguió siendo uno de los más significativos de la ciudad. En el siglo XVII, aquí se celebraban servicios por los arqueros novgorodenses. En 1722, se añadió un pórtico al templo.

En las décadas de 1730 y 1780, la zona fue replanificada, y el templo quedó en la parte trasera, ya que la Calle Nikitina desapareció. Se convirtió en una iglesia parroquial común en el extremo norte de la parte histórica de la ciudad.

En 1813, se reemplazaron las bóvedas deterioradas del templo, y recibió una cúpula baja sobre un tambor ancho. También se creó una aguja en el campanario, y el pórtico occidental fue revestido en estilo clasicista.

Durante la época soviética, el templo fue cerrado y albergó un club de ajedrez. En la época post-soviética, el edificio quedó desierto y se convirtió en refugio para personas sin hogar. En la década de 2000, fue restaurado seriamente, pero el sótano con la escalera y el interior aún necesitan reparaciones.