Im Gegensatz zu den meisten alten Kirchen in Nowgorod wurde diese bereits in der Epoche des Moskauer Russlands im Jahr 1557 erbaut. Dieses Datum wird in allen Ausgaben als Jahr des ursprünglichen Baues erwähnt. Zu dieser Zeit hatte das Gebiet eine weniger geordnete Planung als heute, die Große Moskauer Straße existierte noch nicht, und der Tempel ging auf die inzwischen verschwundene Nikitina-Straße.

Es ist jedoch zu beachten, dass bereits in der Zeit der Unabhängigkeit Nowgorods in den Chroniken zweimal ein gleichnamiger Tempel in diesem Gebiet erwähnt wird. Während des Brandes im Jahr 1368 wurde der rechtsseitige Plotnitski-Ende der Stadt vom Feuer heimgesucht, und unter den verbrannten Gebäuden war wahrscheinlich auch diese Kirche.

Später behauptete Metropolit Makariy Miroljubov, ein Spezialist für nowgorodische Kirchenantiquitäten, dass die Kirche Nikita im Jahr 1375 aus Stein wieder aufgebaut wurde. Doch bereits im Jahr 1406 war sie erneut baufällig, und gemäß der Nowgorod I-Chronik wurden drei neue Kirchen erbaut, darunter die Kirche des heiligen Nikita im Plotnitski-Ende.

Diese Kirche war ein Straßenkirche, da es keine anderen Kirchen in der Nikitina-Straße gab. Vor ihr versammelte sich die Straßenversammlung. Die Nowgoroder Straßenbewohner hatten das Recht, in ihrer Straße Kirchen zu bauen, über das Land zu verfügen und sich über das Unrecht von Vertretern anderer Bezirke zu beschweren.

Zum Beispiel wird in einem hansischen Bericht beschrieben, wie die Straßenbewohner der Michailowa-Straße mit Hilfe der Behörden die Bewohner des deutschen Kaufmannshofes daran hinderten, ihre Tore zu erweitern. Auch die Bewohner der Nikitina-Straße kämpften für ihre Rechte. Im Jahr 1475 beschwerten sie sich beim Großfürsten Ivan III. über das Unrecht des Stadtrichters aus dem Nerevski-Ende.

Ivan III., der sich damals auf dem Gorodische unter Nowgorod befand, nutzte dies als Anlass für ein Gerichtsverfahren, das als Gericht auf dem Gorodische bekannt wurde. Dieses Ereignis wurde zum Vorwand für die endgültige Eingliederung Nowgorods in den Moskauer Staat.

Im Jahr 1558 wurde die Kirche in einem für Nowgorod einzigartigen Stil umgebaut. Die Baumeister hielten sich nicht an die Symmetrie: Der Glockenturm war bei den Apsiden platziert, und diagonal wurde die Kapelle des heiligen Nikolaus des Wundertäters angebaut. In den 1570er Jahren befand sich die Nikitina-Straße wahrscheinlich zusammen mit der Kirche auf dem Gebiet des Staatshofs von Ivan dem Schrecklichen.

Im Jahr 1571, nach der Zerstörung Nowgorods, kam der Zar mit seinen Söhnen zum Staatshof in die Nikitina-Straße. Selbst nach Ivan dem Schrecklichen blieb der Tempel einer der bedeutendsten in der Stadt. Im 17. Jahrhundert fanden hier Gottesdienste der nowgorodischen Bischöfe statt. Im Jahr 1722 wurde ein Vorraum an die Kirche angebaut.

In den 1730er und 1780er Jahren wurde das Gebiet umgestaltet, und der Tempel geriet in den Hintergrund, da die Nikitina-Straße verschwand. Er wurde zur gewöhnlichen Pfarrkirche am nördlichen Rand des historischen Stadtteils.

Im Jahr 1813 wurden die baufälligen Gewölbe der Kirche ersetzt, und sie erhielt eine niedrige Kuppel auf einem breiten Tambour. Gleichzeitig wurde ein Turm auf dem Glockenturm geschaffen, und der westliche Vorraum wurde im klassizistischen Stil verkleidet.

In der Sowjetzeit wurde der Tempel geschlossen und beherbergte einen Schachclub. In der Zeit nach der Perestroika verfiel das Gebäude und wurde zum Obdachlosenheim. In den 2000er Jahren wurde es gründlich restauriert, aber das Sockel mit der Treppe und das Innere benötigen immer noch Reparaturen.