Le premier monument à Simferopol a été érigé en l'honneur du prince Vassili Mikhaïlovitch Dolgorouki, dont l'armée a conquis la Crimée en 1771. En 1783, la Crimée a définitivement intégré la Russie. Il a été décidé de construire la ville principale de la future province de Tauride près du village tatare d'Ak-Méchet, où se trouvaient les troupes russes. À Ak-Méchet, il n'y avait pas d'églises orthodoxes, c'est pourquoi en 1785, le commandant du régiment B.A. Tichiev a acheté une petite maison tatare, dont le propriétaire était parti en Turquie, et a aménagé une église régimentaire au nom des rois égaux aux apôtres Constantin et Hélène. L'église se trouvait à la frontière du village médiéval d'Ak-Méchet et de la nouvelle ville de Simferopol.

Après le départ des troupes russes, l'église est restée vide pendant un certain temps. En 1786, le gouverneur de la province de Tauride V.V. Kakhovski a ordonné d'installer un iconostase dans l'église et de reprendre les services religieux. Cependant, avec la croissance de la ville et l'augmentation du nombre de chrétiens, la petite église ne pouvait plus accueillir tous les fidèles.

L'impératrice Catherine II a visité Simferopol le 26 mai 1787 et a prié dans l'église de Constantin et Hélène. Émerveillée par sa modestie, elle a exprimé le souhait de voir dans la ville « un temple convenable » et a promis d'offrir des objets liturgiques. Cependant, pendant près de vingt ans, les habitants orthodoxes de Simferopol ont continué à fréquenter l'ancienne église, demandant à l'archevêque Athanase la permission de construire un nouveau temple. Ce n'est qu'en 1806 qu'une nouvelle église au nom des saints apôtres Pierre et Paul a été construite.

Le célèbre chercheur local A.I. Markevitch a laissé des souvenirs sur le prêtre Nikita Petrovsky, qui a participé au siège d'Izmaïl en 1790, tenant une croix dans la main. Un coup de sabre turc lui a fait perdre plusieurs doigts. Ce prêtre jouissait d'un grand respect parmi les fidèles, en particulier les militaires.

Après l'ouverture de la cathédrale Pierre et Paul, l'église de Constantin et Hélène est devenue partie de la propriété du général-major V.P. Popov. La propriété des Popov comprenait également une maison et des bâtiments de service. Le premier propriétaire de la propriété était Vassili Stepanovitch Popov, homme d'État, gouverneur du bureau du prince G.A. Potemkine. Son petit-fils, le général-major Vassili Pavlovitch Popov, était le chef de la noblesse provinciale dans les années 1880 et a beaucoup fait pour la ville.

Le dernier propriétaire de la propriété fut Youri Vassilievitch Popov, sous lequel tous les bâtiments ont été rénovés. L'apparence architecturale de l'église a changé : une nouvelle cloche à deux niveaux a été ajoutée, des éléments de l'architecture russe du XVIIe siècle ont été utilisés. De larges ouvertures en arc ont été ornées de kokoshniks, le toit en forme de tente a été couronné d'un bulbe, et les fenêtres et les encadrements ont reçu un nouveau design.

En 1914, l'église est redevenue régimentaire, fréquentée par des soldats du régiment d'infanterie. Sur le plafond du temple, les armoiries des régiments sont restées. De 1917 à 1921, l'église a été rattachée à la cathédrale Pierre et Paul, mais a ensuite retrouvé sa paroisse. En 1924, les autorités ont décidé de fermer le temple, mais ont annulé la décision sous la pression des fidèles. En 1929, l'église a été fermée, le niveau supérieur de la cloche a été détruit. Le bâtiment a été transformé en aéroclub, puis en archive de l'état civil.

À la fin des années 90, le temple a été remis à l'Église, et la restauration a commencé. Le premier service après une longue interruption a eu lieu le 4 novembre 2001.