El primer monumento en Simferópol fue erigido en honor al príncipe Vasili Mijailovich Dolgoruki, cuya armada tomó Crimea en 1771. En 1783, Crimea se incorporó definitivamente a Rusia. Se decidió construir la ciudad principal de la futura provincia de Tavrida cerca del asentamiento tártaro de Ak-Mechet, donde estaban ubicadas las tropas rusas. En Ak-Mechet no había templos ortodoxos, por lo que en 1785 el comandante del regimiento B.A. Tishchev compró una pequeña casa tártara, cuyo propietario se había ido a Turquía, y organizó en ella una iglesia de regimiento en nombre de los reyes igual a los apóstoles Constantino y Elena. La iglesia se encontraba en la frontera del asentamiento medieval de Ak-Mechet y la nueva ciudad de Simferópol.

Después de la retirada de las tropas rusas, la iglesia estuvo vacía por un tiempo. En 1786, el gobernador de la provincia de Tavrida V.V. Kakhovsky ordenó instalar un iconostasio en la iglesia y reanudar los servicios religiosos. Sin embargo, con el crecimiento de la ciudad y el aumento del número de cristianos, la pequeña iglesia ya no podía albergar a todos los feligreses.

La emperatriz Catalina II visitó Simferópol el 26 de mayo de 1787 y rezó en la iglesia de Constantino y Elena. Impresionada por su modestia, expresó su deseo de ver en la ciudad "un templo decente y catedral" y prometió regalar utensilios de iglesia. Sin embargo, casi veinte años los habitantes ortodoxos de Simferópol continuaron asistiendo a la antigua iglesia, dirigiéndose al arzobispo Afanasio con la solicitud de permitir la construcción de un nuevo templo. Solo en 1806 apareció una nueva iglesia en nombre de los santos apóstoles Pedro y Pablo.

El conocido científico local A.I. Markevich dejó recuerdos sobre el sacerdote Nikita Petrovsky, quien participó en el asalto a Ismail en 1790, sosteniendo una cruz en la mano. Un golpe de sable turco le privó de varios dedos. Este sacerdote gozaba de gran respeto entre los feligreses, especialmente entre los militares.

Después de la apertura de la catedral de Pedro y Pablo, la iglesia de Constantino y Elena se convirtió en parte de la finca del general mayor V.P. Popov. La propiedad privada de los Popov también incluía una casa y edificios de servicio. El primer propietario de la finca fue Vasili Stepanovich Popov, un funcionario estatal, gobernante de la oficina del príncipe G.A. Potemkin. Su nieto, el general mayor Vasili Pavlovich Popov, fue el líder provincial de la nobleza en la década de 1880 y hizo mucho por la ciudad.

El último propietario de la finca fue Yuri Vasilievich Popov, bajo cuyo mando se llevó a cabo la reconstrucción de todos los edificios. La apariencia arquitectónica de la iglesia cambió: apareció un nuevo campanario de dos niveles, se utilizaron elementos de la arquitectura rusa del siglo XVII. Amplios arcos decoraron los kokoshniks, el techo a cuatro aguas fue coronado por una cúpula, y las ventanas y los marcos recibieron un nuevo diseño.

En 1914, la iglesia volvió a ser de regimiento, y la visitaban soldados del regimiento de infantería. En el techo del templo se conservaron los escudos de armas de los regimientos. Desde 1917 hasta 1921, la iglesia estuvo adscrita a la catedral de Pedro y Pablo, pero luego recuperó su parroquia. En 1924, las autoridades decidieron liquidar el templo, pero cancelaron la decisión bajo la presión de los feligreses. En 1929, la iglesia fue cerrada, se destruyó la parte superior del campanario. En el edificio se instaló un aeroclub y luego un archivo del registro civil.

A finales de los años 90, el templo fue entregado a la Iglesia, y comenzó la restauración. El primer servicio religioso después de una larga pausa se llevó a cabo el 4 de noviembre de 2001.