Das erste Denkmal in Simferopol wurde zu Ehren des Fürsten Wasilij Michailowitsch Dolgorukow errichtet, dessen Armee 1771 die Krim eroberte. 1783 trat die Krim endgültig zu Russland über. Es wurde beschlossen, die Hauptstadt des zukünftigen Taurischen Gebiets in der Nähe der tatarischen Siedlung Ak-Metschet zu bauen, wo sich die russischen Truppen befanden. In Ak-Metschet gab es keine orthodoxen Kirchen, daher kaufte 1785 der Regimentskommandeur B.A. Tischew ein kleines tatarisches Haus, dessen Besitzer nach Türkei gegangen war, und richtete darin eine Regimentskirche im Namen der gleichapostolischen Zaren Konstantin und Elena ein. Die Kirche befand sich an der Grenze der mittelalterlichen Siedlung Ak-Metschet und der neuen Stadt Simferopol.

Nach dem Abzug der russischen Truppen stand die Kirche eine Zeit lang leer. 1786 befahl der Gouverneur des Taurischen Gebiets W.V. Kachowski, einen Ikonostase in der Kirche aufzustellen und die Gottesdienste wieder aufzunehmen. Doch mit dem Wachstum der Stadt und der Zunahme der Christen konnte die kleine Kirche nicht mehr alle Gläubigen fassen.

Die Kaiserin Katharina II. besuchte Simferopol am 26. Mai 1787 und betete in der Konstantin-Elena-Kirche. Beeindruckt von ihrer Schlichtheit äußerte sie den Wunsch, in der Stadt "eine anständige Kathedrale" zu sehen, und versprach, Kirchengeräte zu spenden. Doch fast zwanzig Jahre lang besuchten die orthodoxen Einwohner von Simferopol weiterhin die alte Kirche und wandten sich an Erzbischof Afanasij mit der Bitte, den Bau einer neuen Kirche zu genehmigen. Erst 1806 entstand eine neue Kirche im Namen der heiligen Apostel Petrus und Paulus.

Der bekannte Wissenschaftler und Heimatforscher A.I. Markewitsch hinterließ Erinnerungen an den Priester Nikita Petrowski, der 1790 an der Belagerung von Ismail teilnahm und ein Kreuz in der Hand hielt. Ein Schlag mit dem türkischen Säbel kostete ihn mehrere Finger. Dieser Priester genoss großes Ansehen unter den Gläubigen, besonders bei den Militärs.

Nach der Eröffnung der Peter-Pauls-Kathedrale wurde die Kirche von Konstantin und Elena Teil des Anwesens des Generalmajors W.P. Popow. Zu den privaten Besitztümern der Popows gehörten auch das Haus und die Nebengebäude. Der erste Besitzer des Anwesens war Wasilij Stepanowitsch Popow, ein Staatsmann und Regierungsbeamter des Fürsten G.A. Potemkin. Sein Enkel, Generalmajor Wasilij Pawlowitsch Popow, war in den 80er Jahren des 19. Jahrhunderts Landeshauptmann und tat viel für die Stadt.

Der letzte Besitzer des Anwesens war Jurij Wasiljewitsch Popow, unter dem alle Gebäude rekonstruiert wurden. Das architektonische Erscheinungsbild der Kirche änderte sich: Es entstand ein neuer zweigeschossiger Glockenturm, und Elemente der russischen Architektur des 17. Jahrhunderts wurden verwendet. Breite Bogenöffnungen wurden mit Kokoschniks geschmückt, das Zeltdach wurde mit einer Zwiebel gekrönt, und die Fenster und Fensterrahmen erhielten eine neue Gestaltung.

Im Jahr 1914 wurde die Kirche erneut zur Regimentskirche, die von Soldaten des Infanterieregiments besucht wurde. An der Decke des Tempels blieben die Wappen der Regimenter erhalten. Von 1917 bis 1921 war die Kirche dem Peter-Pauls-Kathedrale zugeordnet, erlangte jedoch später ihre eigene Gemeinde. 1924 beschlossen die Behörden, den Tempel zu schließen, aber unter dem Druck der Gläubigen wurde die Entscheidung aufgehoben. 1929 wurde die Kirche geschlossen, und der obere Teil des Glockenturms wurde zerstört. Im Gebäude wurde ein Aeroclub untergebracht, später ein Standesamt-Archiv.

Ende der 90er Jahre wurde der Tempel der Kirche übergeben, und die Restaurierung begann. Der erste Gottesdienst nach langer Pause fand am 4. November 2001 statt.