L'église est située sur la place de l'Épiphanie, en face du monastère de Spaso-Preobrazhensky. Ce temple en pierre à cinq coupoles a été construit entre 1684 et 1693 à l'emplacement d'une ancienne église en bois mentionnée dès le XIIIe siècle. Sa construction a été financée par le marchand Alexeï Abramovitch Zubchaninov. L'église est sans pilier, à cinq coupoles, sans sous-sol, entourée de galeries sur trois côtés, menant aux chapelles. Du côté nord se trouvait une chapelle en mémoire du Jugement Dernier, et du côté sud, une chapelle chaude au nom de Dimitri de Prilouki. Après l'incendie de 1753, les anciennes coupoles en bois ont été remplacées par de nouvelles, réalisées dans un style baroque fantaisiste. Dans les années 1950, les coupoles et la décoration en faïence de l'église ont été restaurées selon le projet de V.N. Zakharova. La date exacte de la création de la peinture de l'église est inconnue, mais une inscription dans l'autel indique que le temple a été consacré par le métropolite de Rostov, Ioasaf, le 2 juillet 1693. Il est probable que la peinture ait été achevée en 1693, ayant commencé un an auparavant. L'auteur de la peinture n'est pas établi, mais l'hétérogénéité stylistique indique la participation de deux ateliers artistiques différents. La peinture des voûtes est réalisée dans un style monumental avec une palette de couleurs vives et appartient probablement à l'atelier de Dmitri Grigorievitch Plekhano, un maître de Iaroslavl. Pour une raison quelconque, ces maîtres ont été rappelés, et d'autres artistes de Iaroslavl ont terminé le travail sur les murs. Dans les années 1800, le niveau inférieur des fresques a été renouvelé par Semyon Stepanovitch Zavyazoshnikov. Dans les années 1860, la peinture de l'autel a été renouvelée, et dans les années 1950, la couche colorée de l'ensemble du temple a été renforcée et nettoyée par V. Bryusova et A. Rogozin. La peinture se compose de 320 panneaux narratifs et s'est presque entièrement conservée. Le schéma de la peinture de l'église de l'Épiphanie se distingue des autres ensembles de Iaroslavl par la retenue de sa thématique, limitée à trois cycles principaux : évangélique, apostolique et liturgique. En raison de l'absence de tambours lumineux, le rôle principal dans l'intérieur est joué par la voûte fermée, divisée en quatre parties. Dans chacun des triangles de la voûte se trouvent de grandes compositions des fêtes évangéliques. Dans le secteur oriental est représentée la Sainte Trinité du Nouveau Testament. Au centre de la composition, les figures du Christ et de Sabaoth sur le trône, entourées d'une gloire blanche. La croix du Golgotha sert de centre axial de l'iconostase. Le schéma pyramidal se répète également dans la peinture des trois autres voûtes, consacrées à la Résurrection, à l'Ascension et à l'Assomption. Le centre de ces scènes est la figure du Christ dans une gloire dorée. Dans la scène de la Résurrection, le Christ est représenté deux fois : dans la Résurrection vivifiante du tombeau et dans la Descente aux enfers. Cette dernière scène se distingue par son ton optimiste et sa solution colorée audacieuse. Le Christ se tient sur les barres de l'enfer et tend la main à Adam qui se relève, tandis que l'archange Michel précipite Satan en enfer. Sur fond noir se détachent clairement les symboles de l'esclavage du péché. Les murs de l'église sont divisés en 9 niveaux, le niveau supérieur commençant dans la partie inférieure des voûtes, créant un effet visuel de hauteur. Six niveaux contiennent des frises narratives, dont la largeur varie de 1,2 à 2 m. Le septième niveau des murs nord et sud est décoré d'un ornement floral, se répétant sur les appuis de fenêtre. Ensuite, suivent la chronologie de la construction de l'église et le traditionnel sous-voile. La peinture des murs comprend environ 100 compositions du cycle évangélique, consacrées à la vie et aux souffrances du Christ. Les sujets évangéliques occupent les six niveaux supérieurs, tandis que le septième représente les Passions du Christ. Sur les appuis de fenêtre sont placées des scènes de sermons et de morts martyrs des apôtres. Les frises horizontales s'étendent sur les arcs des fenêtres, qui sont ornés d'emblèmes traditionnels. Dans l'arc du portail occidental est représenté le Deisis, dans l'arc du nord, le Sauveur sur l'étoffe. Sur les appuis des portails sont représentés des anges. Le schéma iconographique de l'autel comprend des compositions telles que "De toi se réjouit" et "Voici l'Agneau". Sur les murs, des scènes liturgiques, et sur le mur occidental, "Sagesse de Dieu, Sophia". Au sommet du portail central est représentée l'Eucharistie. Sur le mur occidental de l'autel, la Liturgie de Grégoire le Théologien. Sur le côté occidental du diaconat, la scène de l'Ascension de l'Évangile. L'iconostase dans le style baroque ukrainien date du début du XVIIIe siècle. Son ornement sculpté rappelle des grappes de raisin. La partie centrale est ornée de figures d'anges. Le niveau inférieur de l'iconostase a été remanié au début du XIXe siècle. La plupart des icônes de l'iconostase ont été peintes entre 1684 et 1691 par Semyon Spiridonovitch Kholmogorets et son frère Vassili. En 1830, 1844 et 1858, le temple a subi des modifications. En 1833, l'église a été entourée d'une clôture en pierre. En 1930, l'église a été fermée et transférée au Musée d'État, et en 1999, elle a été restituée à l'Église orthodoxe russe.