Die Kirche befindet sich auf dem Epiphanieplatz gegenüber dem Spaso-Preobrazhensky-Kloster. Der fünfkuppelige Steinherr wurde von 1684 bis 1693 anstelle einer alten Holzkirche errichtet, die bereits im 13. Jahrhundert erwähnt wurde. Der Bau wurde von dem Kaufmann Alexei Abramovich Zubchaninov finanziert. Der Tempel ist säulenlos, fünfkuppelig, ohne Unterbau, und von drei Seiten von Galerien umgeben, die zu den Kapellen führen. Auf der Nordseite gab es eine Kapelle zum Gedenken an das Jüngste Gericht, und auf der Südseite eine warme Kapelle im Namen von Dmitri von Priluki. Nach dem Brand von 1753 wurden die alten Holzkuppeln durch neue ersetzt, die im verspielten Barockstil ausgeführt wurden. In den 1950er Jahren wurden die Kuppeln und die Fliesenverzierung der Kirche nach dem Projekt von V.N. Zakharova restauriert. Das genaue Datum der Entstehung der Wandmalerei ist unbekannt, aber eine Inschrift im Altar weist darauf hin, dass die Kirche am 2. Juli 1693 von dem Metropoliten von Rostow, Joasaf, geweiht wurde. Wahrscheinlich wurde die Malerei 1693 abgeschlossen, nachdem sie ein Jahr zuvor begonnen hatte. Die Urheberschaft der Malerei ist nicht festgelegt, aber die stilistische Uneinheitlichkeit deutet auf die Beteiligung von zwei verschiedenen künstlerischen Gruppen hin. Die Malerei der Gewölbe ist im monumentalen Stil mit einer lebhaften Farbpalette ausgeführt und gehört wahrscheinlich zur Gruppe von Dmitri Grigorievich Plechanov, einem bekannten Meister aus Jaroslawl. Aus irgendwelchen Gründen wurden diese Meister abgezogen, und die Arbeit an den Wänden wurde von anderen jaroslawler Künstlern abgeschlossen. In den 1800er Jahren wurde die untere Ebene der Wandmalereien von Semen Stepanov Zavjazoshnikov erneuert. In den 1860er Jahren wurde die Malerei im Altar erneuert, und in den 1950er Jahren wurde die Farbenschicht in der gesamten Kirche von V. Bryusova und A. Rogozin verstärkt und gewaschen. Die Malerei besteht aus 320 thematischen Feldern und ist nahezu vollständig erhalten. Das Schema der Wandmalerei der Epiphaniekirche unterscheidet sich von anderen jaroslawler Ensembles durch die Zurückhaltung der Thematik, die auf drei Hauptzyklen beschränkt ist: evangelisch, apostolisch und liturgisch. Aufgrund des Fehlens von Lichttrommeln spielt das geschlossene Gewölbe eine zentrale Rolle im Innenraum, das in vier Teile unterteilt ist. In jedem der Dreiecke des Gewölbes sind große Kompositionen der evangelischen Feste platziert. Im östlichen Sektor ist die neutestamentliche Dreifaltigkeit dargestellt. Im Zentrum der Komposition stehen die Figuren von Christus und Savaof auf dem Thron, umgeben von einer weißen Glorie. Das Kreuz von Golgatha dient als Achse des Ikonostase. Das pyramidenförmige Schema wiederholt sich auch in der Malerei der drei anderen Gewölbe, die der Auferstehung, der Himmelfahrt und der Entschlafung gewidmet sind. Zentrum dieser Szenen ist die Figur Christi in goldener Glorie. In der Auferstehungsszene wird Christus zweimal dargestellt: im lebendigen Aufstieg aus dem Grab und im Abstieg in die Hölle. Die letzte Szene hebt sich durch einen optimistischen Klang und eine mutige Farbgestaltung hervor. Christus steht auf den Balken der Hölle und reicht dem auferstehenden Adam die Hand, während der Erzengel Michael Satan in die Hölle stürzt. Vor dem schwarzen Hintergrund heben sich die Symbole der Sklaverei der Sünde deutlich ab. Die Wände der Kirche sind in 9 Ebenen unterteilt, wobei die oberste Ebene am unteren Teil der Gewölbe beginnt und einen visuellen Effekt der Höhe erzeugt. Sechs Ebenen enthalten thematische Friese, deren Breite von 1,2 bis 2 m variiert. Die siebte Ebene der Nord- und Südwand ist mit pflanzlichen Ornamenten geschmückt, die sich auf den Fensterbänken wiederholen. Danach folgen die Chronik des Kirchenbaus und der traditionelle Unterbau. Die Wandmalerei umfasst etwa 100 Kompositionen des evangelischen Zyklus, die dem Leben und den Leiden Christi gewidmet sind. Evangelische Themen nehmen die sechs oberen Ebenen ein, während in der siebten die Passion Christi dargestellt ist. An den Fensterlaibungen sind Szenen von Predigten und martyrischen Toden der Apostel abgebildet. Die horizontalen Friese reichen bis zu den Fensterbögen, die mit traditionellen Emblemen geschmückt sind. Im Bogen des westlichen Portals ist der Deesis dargestellt, im Bogen des nördlichen der Heiland auf dem Tuch. An den Laibungen der Portale sind Engel abgebildet. Das ikonografische Schema des Altars umfasst Kompositionen wie „Über dich freut sich“ und „Siehe, das Lamm“. An den Wänden sind liturgische Szenen, und an der westlichen Wand „Die Weisheit Gottes, Sofia“. Im Zelt des zentralen Portals ist die Eucharistie dargestellt. An der westlichen Wand des Altars die Liturgie des Gregor von Nazianz. Auf der westlichen Seite des Diakonats die Szene der Erhebung des Evangeliums. Der Ikonostase im ukrainischen Barockstil stammt aus dem frühen 18. Jahrhundert. Sein geschnitztes Ornament erinnert an Trauben. Der zentrale Teil ist mit Figuren von Engeln geschmückt. Die untere Ebene des Ikonostase wurde zu Beginn des 19. Jahrhunderts umgestaltet. Die meisten Ikonen für den Ikonostase wurden von Semen Spiridonov Cholmogorets und seinem Bruder Vasily in den Jahren 1684-1691 gemalt. In den Jahren 1830, 1844 und 1858 wurde der Tempel umgebaut. Im Jahr 1833 wurde die Kirche mit einer steinernen Umzäunung umgeben. Im Jahr 1930 wurde die Kirche geschlossen und dem Staatsmuseum übergeben, und im Jahr 1999 wurde sie der Russischen Orthodoxen Kirche zurückgegeben.