Le village de Krasnoïe est mentionné pour la première fois dans des documents historiques en 1569, lorsque son propriétaire était le stolnik I.D. Vorontsov, descendant du mourza Tcheta, qui, selon la légende, a fondé le monastère d'Ipatyev à Kostroma. Après l'inclusion du district de Kostroma dans les terres d'oproutchik, tous les propriétaires, y compris Vorontsov, ont été expulsés de Krasnoïe. Le village est devenu un domaine royal et était géré par le Bureau du Grand Palais, avant de passer à la famille Godounov.

En 1592, Boris Godounov a construit ici une église en pierre à toit en tente dédiée à l'Épiphanie, comme indiqué dans les registres cléricaux. Les chapelles et la galerie à deux niveaux de l'église ont été construites en même temps que le temple, le clocher est apparu au XVIIe siècle, et le porche occidental, au XVIIIe siècle. Le temple a été reconstruit à plusieurs reprises, et à la fin du XIXe siècle, il ne restait de son apparence initiale que le toit en tente.

L'église a été fermée en 1932, après quoi elle a été utilisée comme bibliothèque, entrepôt, club et silo, ce qui a gravement endommagé son intérieur. Dans les années 1950-1960, I.Sh. Chevelev a effectué des travaux de réparation et de restauration, restaurant l'apparence du temple de la fin du XVIIe siècle. Dans les années 1990, une autre restauration a eu lieu : l'église a été peinte dans l'esprit de la peinture orthodoxe des XVIe et XVIIe siècles, le niveau inférieur de la galerie a été muré en briques, et le niveau supérieur a été vitrifié.

En 1990, l'église a été restituée à l'Éparchie de Kostroma et de Galitch, mais la restauration, commencée en 1950, a continué. La restauration complète a été achevée le 6 août 2009, lorsque la grande consécration a eu lieu. La consécration et la Divine Liturgie ont été célébrées par l'archevêque de Kostroma et de Galitch, Alexandre, en présence du clergé de Kostroma et de la paroisse de Krasnoselskoïe. Actuellement, le recteur du temple est le protodiacre Grigori Koval'ski, doyen de la paroisse de Krasnoselskoïe.

À la fin du XIXe siècle, à côté de l'église de l'Épiphanie, une église des Saints Apôtres Pierre et Paul a été construite avec des fonds publics. Cet ensemble architectural était entouré d'une clôture, devant laquelle se trouvait un monument à l'empereur Alexandre II. À l'intérieur de la clôture se trouvait un cimetière. Pendant la période de persécution de l'église, le monument à Alexandre II a été détruit, l'église a été dynamitée, et le cimetière a été saccagé.