Das Dorf Krasnoje wird erstmals in historischen Dokumenten im Jahr 1569 erwähnt, als sein Besitzer der Hofbeamte I.D. Woronzow war, ein Nachkomme des Murza Tscheta, der der Legende nach das Ipatiev-Kloster in Kostroma gegründet hat. Nach der Eingliederung des Kreises Kostroma in die oprichnina wurden alle Besitzer, einschließlich Woronzows, aus Krasnoje vertrieben. Das Dorf wurde zum Palastbesitz und unterstand dem Büro des Großen Palastes, später ging es in den Besitz der Familie Godunow über.

Im Jahr 1592 baute Boris Godunow hier eine steinerne Zeltkirche der Erscheinung, wie in den Kirchenregistern vermerkt. Die Seitenkapellen und die zweigeschossige Galerie der Kirche wurden gleichzeitig mit dem Tempel errichtet, der Glockenturm entstand im 17. Jahrhundert, und das westliche Vorhaus im 18. Jahrhundert. Der Tempel wurde mehrfach umgebaut, und bis zum Ende des 19. Jahrhunderts blieb von seinem ursprünglichen Erscheinungsbild nur das Zelt übrig.

Die Kirche wurde 1932 geschlossen und danach als Bibliothek, Lager, Klub und Getreidespeicher genutzt, was ihre innere Ausstattung stark beschädigte. In den 1950er und 1960er Jahren führte I.Sh. Schevelev Restaurierungsarbeiten durch, die das Aussehen des Tempels aus dem späten 17. Jahrhundert wiederherstellten. In den 1990er Jahren fand eine weitere Restaurierung statt: Die Kirche wurde im Geiste der orthodoxen Malerei des 16.-17. Jahrhunderts bemalt, die untere Galerie wurde mit Ziegeln zugemauert und die obere verglast.

Im Jahr 1990 wurde die Kirche an das Bistum Kostroma und Galitsch zurückgegeben, aber die 1950 begonnene Restaurierung wurde fortgesetzt. Die vollständige Wiederherstellung wurde am 6. August 2009 abgeschlossen, als die große Weihe stattfand. Die Weihe und die Göttliche Liturgie wurden von Erzbischof Alexander von Kostroma und Galitsch in Gemeinschaft mit dem Klerus von Kostroma und dem Dekanat Krasnoselskoje gefeiert. Derzeit ist der Priester Grigori Kowalski, Dekan des Dekanats Krasnoselskoje, der Pfarrer der Kirche.

Am Ende des 19. Jahrhunderts wurde in der Nähe der Kirche der Erscheinung mit Volksmitteln die Kirche der Heiligen Apostel Petrus und Paulus erbaut. Dieses architektonische Ensemble wurde von einer Umfriedung umgeben, vor der ein Denkmal für Kaiser Alexander II. stand. Innerhalb der Umfriedung befand sich ein Friedhof. Während der Verfolgungen gegen die Kirche wurde das Denkmal für Alexander II. zerstört, die Kirche gesprengt und der Friedhof verwüstet.