El pueblo de Krasnoye se menciona por primera vez en documentos históricos en 1569, cuando su propietario era el estolnik I.D. Vorontsov, descendiente del murza Cheta, quien, según la leyenda, fundó el monasterio Ipatiev en Kostroma. Tras la inclusión del distrito de Kostroma en las tierras del oprichnina, todos los propietarios, incluido Vorontsov, fueron desalojados de Krasnoye. El pueblo se convirtió en palaciego y fue administrado por el Orden del Gran Palacio, y más tarde pasó a la familia Godunov.

En 1592, Boris Godunov construyó aquí una iglesia de piedra con cúpula de tipo tienda, como se indica en los registros clericales. Las capillas y la galería de dos niveles de la iglesia se construyeron al mismo tiempo que el templo, la campanario apareció en el siglo XVII, y el vestíbulo occidental, en el siglo XVIII. El templo fue remodelado en varias ocasiones, y para finales del siglo XIX, solo quedaba la cúpula de su aspecto original.

La iglesia fue cerrada en 1932, después de lo cual se utilizó como biblioteca, almacén, club y granero, lo que dañó gravemente su decoración interior. En las décadas de 1950 y 1960, I.Sh. Shevelev llevó a cabo trabajos de reparación y restauración, restaurando la apariencia del templo de finales del siglo XVII. En la década de 1990, se realizó otra restauración: la iglesia fue pintada en el estilo de la pintura ortodoxa de los siglos XVI-XVII, el nivel inferior de la galería fue cerrado con ladrillos, y el superior fue acristalado.

En 1990, la iglesia fue devuelta a la diócesis de Kostroma y Galich, pero la restauración, iniciada en 1950, continuó. La restauración completa se completó el 6 de agosto de 2009, cuando se llevó a cabo la gran consagración. La consagración y la Divina Liturgia fueron realizadas por el arzobispo de Kostroma y Galich, Alexander, en colaboración con el clero de Kostroma y el distrito de Krasnoselsky. Actualmente, el rector del templo es el protoiereo Grigory Kovalsky, el benefactor del distrito de Krasnoselsky.

A finales del siglo XIX, junto a la iglesia de la Epifanía, se construyó con fondos populares la Iglesia de los Santos Apóstoles Pedro y Pablo. Este conjunto arquitectónico fue rodeado por una cerca, frente a la cual se erguía un monumento al emperador Alejandro II. Dentro de la cerca había un cementerio. Durante el período de persecuciones a la iglesia, el monumento a Alejandro II fue destruido, la iglesia volada y el cementerio profanado.